Der Glockenturm wurde in der zweiten Hälfte des 18. Jahrhunderts zwischen den Kirchen des Erzengels Gabriel und der Einführung errichtet, an der Stelle des alten steinernen Glockenturms aus dem 16. Jahrhundert, der wegen Verfalls abgerissen wurde. Dies ist eines der höchsten Gebäude des Klosters. Die architektonischen Formen des Glockenturms spiegeln den Stil des Kirchenbaus in den nördlichen Provinzen Russlands Mitte des 18. Jahrhunderts wider und kombinieren die Traditionen der russischen Steinarchitektur mit Elementen des Barock, die auf eigene Weise und manchmal naiv interpretiert wurden. Die Bauleitung hatte der Steinmetz Fjodor Schukow vom Spaso-Prilutsky-Kloster. Der Glockenturm des Kirillo-Belozersky-Klosters ähnelt in Komposition und Details dem Glockenturm des Spaso-Prilutsky-Klosters. Gleichzeitig verbindet ihr architektonischer Stil sie mit älteren Bauwerken, die den Kern des Ensembles bilden, weshalb sie harmonisch in den architektonischen Komplex des Klosters integriert ist.

Der Glockenturm besteht aus vier geschlossenen Etagen und einer offenen. Unter ihm befindet sich ein Durchgang, der die Uspenski-Kathedrale mit der Kirche der Verklärung und dem Siverskoye-See verbindet. Der Glockenturm spielt eine wichtige Rolle im Silhouette des Klosters, indem er andere Gebäude um sich versammelt und einen zentralen Akzent schafft, der die Vertikalen der Kirchen und Türme betont. Im 18. Jahrhundert befanden sich 26 Glocken im Glockenturm, die größte wog etwa 20 Tonnen. Der Klang der Glocken des Kirillow-Klosters war von weitem zu hören. Leider gibt es jetzt keine Glocken mehr im Glockenturm. Sie wurden unter Peter I. während des Nordischen Krieges abgenommen, als ein Viertel der Klosterglocken, mit einem Gewicht von etwa 6,5 Tonnen, für die Bedürfnisse der Armee verwendet wurde, und in den sowjetischen Jahren wurde dieser Prozess abgeschlossen. Fast alle Glocken wurden in den Jahren 1930-1931 zerstört, und mehr als 31 Tonnen Glockenbronze wurden aus dem Kloster abtransportiert.

Im Jahr 1989 wurde der Kopf des Glockenturms rekonstruiert und die Fundamente teilweise untersucht. In den Jahren 2006-2007 wurde die dekorative Schutzbeschichtung der Wände und Gewölbe in den Innenräumen wiederhergestellt und die Holzdecke auf der Glockenebene restauriert. Der Mechanismus der Schlaguhr ist teilweise erhalten geblieben und wird im vierten Geschoss des Glockenturms ausgestellt. Die Wiederherstellung der Glocken und der Uhr ist geplant.