Исторический музей является частью Смоленского государственного музея-заповедника и считается старейшим в его структуре. В 1888 году краевед С.П. Писарев открыл в здании городской Думы историко-археологический музей. С тех пор коллекции значительно пополнились, музей сменил название и местоположение, но продолжает знакомить посетителей с богатой историей Смоленской области.

В музее активно работают над созданием постоянной экспозиции. Уже открыты разделы «Древнейшая история Смоленской земли» (100 тысяч лет назад, начало IX века н.э.) и «Смоленск в составе Древнерусского государства в IX, начале XIII веков». В экспозиции «Древнейшая история Смоленской земли» представлено более 1500 предметов из археологического фонда, которые иллюстрируют историю региона от каменного века до раннего средневековья. Среди экспонатов можно увидеть кремневые орудия, каменные топоры, фрагменты глиняных сосудов, бронзовые украшения и культовые предметы, а также макеты, карты и реконструкции. Особое место занимает подлинный скелет мамонта.

Во втором зале постоянной экспозиции представлены уникальные археологические находки Гнёздовского комплекса (IX-X века): корчага-амфора с древнейшей русской надписью, франкские стальные мечи, золотые монеты византийских императоров Александра и Феофила, серебряные арабские дирхемы, бронзовые и латунные украшения, фибулы и пряжки. Также можно увидеть реконструированные облики жителей Гнездовского поселения и их костюмы.

В музее представлены уникальные археологические памятники древнего Смоленска (XI-XIII века): печать князя Вячеслава Ярославича, каменная гробница князя Давыда Ростиславича, берестяные грамоты, оружие русских витязей, фрески из храмов, серебряные гривны и слитки, западноевропейские денарии, орудия труда и изделия ремесленников. Также можно увидеть предметы быта древних смолян, фрагмент дома 800-летней давности и макеты храмов. Экспозиция сопровождается картами, рисунками-реконструкциями, схемами, планами и пояснительными текстами.

В 2014 году был открыт новый раздел экспозиции «История и культура Смоленщины в XIII-XVIII веках». Она отражает ключевые моменты истории региона: монголо-татарское нашествие, отношения с Великим княжеством Литовским, возвращение Смоленска в состав русского государства в 1514 году, строительство крепостной стены, оборону от польских захватчиков, освобождение в 1654 году, реформы Петра I, участие в Северной войне и развитие Смоленской губернии.

В новой экспозиции представлено более двух тысяч экспонатов, многие из которых выставлены впервые, демонстрируя более чем 500-летнюю историю региона.

В 2017 году открылся пятый зал экспозиции, посвященный Смоленской губернии в первой половине XIX века: событиям накануне наполеоновского вторжения, Отечественной войне 1812 года, участию смолян в декабристском движении, социально-экономическому развитию региона и расцвету русской культуры.