Das Historische Museum ist Teil des Smolensker Staatlichen Museums-Reservats und gilt als das älteste in seiner Struktur. Im Jahr 1888 eröffnete der Heimatforscher S.P. Pisarjew im Gebäude der Stadt-Duma ein historisch-archäologisches Museum. Seitdem haben sich die Sammlungen erheblich vergrößert, das Museum hat seinen Namen und Standort gewechselt, aber es informiert weiterhin die Besucher über die reiche Geschichte der Region Smolensk.

Im Museum wird aktiv an der Schaffung einer ständigen Ausstellung gearbeitet. Bereits eröffnet sind die Bereiche „Uralte Geschichte des Smolensker Landes“ (vor 100.000 Jahren, Anfang des 9. Jahrhunderts n. Chr.) und „Smolensk im alten russischen Staat im 9. und frühen 13. Jahrhundert“. In der Ausstellung „Uralte Geschichte des Smolensker Landes“ sind mehr als 1500 Objekte aus dem archäologischen Fundus zu sehen, die die Geschichte der Region vom Steinzeitalter bis zur frühen Mittelalter illustrieren. Unter den Exponaten finden sich Feuersteingeräte, Steinaxt, Fragmente von Tongefäßen, bronzene Schmuckstücke und Kultgegenstände sowie Modelle, Karten und Rekonstruktionen. Ein besonderes Highlight ist das originale Mammutskelett.

Im zweiten Raum der ständigen Ausstellung sind einzigartige archäologische Funde aus dem Gnezdovo-Komplex (9.-10. Jahrhundert) zu sehen: eine Amphore mit der ältesten russischen Inschrift, fränkische Stahl-Schwerter, goldene Münzen der byzantinischen Kaiser Alexander und Theophilus, silberne arabische Dirham, bronzene und messingene Schmuckstücke, Fibeln und Schnallen. Außerdem sind rekonstruierte Abbildungen der Bewohner der Gnezdovo-Siedlung und deren Kostüme zu sehen.

Im Museum sind einzigartige archäologische Denkmäler des alten Smolensk (11.-13. Jahrhundert) ausgestellt: das Siegel des Fürsten Wjatscheslaw Jaroslawitsch, das steinerne Grab des Fürsten David Rostislawitsch, Birkenrindenbriefe, Waffen russischer Ritter, Fresken aus Tempeln, silberne Halsringe und Barren, westeuropäische Denare, Werkzeuge und Erzeugnisse von Handwerkern. Auch Alltagsgegenstände der alten Smolensker, ein Fragment eines 800 Jahre alten Hauses und Modelle von Tempeln sind zu sehen. Die Ausstellung wird von Karten, Rekonstruktionszeichnungen, Diagrammen, Plänen und erläuternden Texten begleitet.

Im Jahr 2014 wurde ein neuer Ausstellungsbereich „Geschichte und Kultur der Smolensker Region im 13.-18. Jahrhundert“ eröffnet. Er spiegelt die Schlüsselmomente der Geschichte der Region wider: die mongolisch-tatarische Invasion, die Beziehungen zum Großfürstentum Litauen, die Rückkehr Smolensks in den russischen Staat im Jahr 1514, den Bau der Stadtmauer, die Verteidigung gegen polnische Eroberer, die Befreiung im Jahr 1654, die Reformen Peters des Großen, die Teilnahme am Nordischen Krieg und die Entwicklung des Smolensker Gouvernements.

In der neuen Ausstellung sind mehr als zweitausend Exponate zu sehen, von denen viele zum ersten Mal ausgestellt werden und die mehr als 500 Jahre Geschichte der Region demonstrieren.

Im Jahr 2017 wurde der fünfte Ausstellungsraum eröffnet, der der Smolensker Provinz in der ersten Hälfte des 19. Jahrhunderts gewidmet ist: den Ereignissen vor der napoleonischen Invasion, dem Vaterländischen Krieg von 1812, der Teilnahme der Smolensker am Dekabristenbewegung, der sozioökonomischen Entwicklung der Region und dem Aufschwung der russischen Kultur.