El museo histórico es parte del Museo-Reserva Estatal de Smolensk y se considera el más antiguo de su estructura. En 1888, el local S.P. Pisariev abrió en el edificio de la Duma Municipal un museo histórico-arqueológico. Desde entonces, las colecciones se han ampliado significativamente, el museo ha cambiado de nombre y ubicación, pero continúa presentando a los visitantes la rica historia de la región de Smolensk.

En el museo se trabaja activamente en la creación de una exposición permanente. Ya se han abierto secciones como "La historia más antigua de la tierra de Smolensk" (hace 100 mil años, principios del siglo IX d.C.) y "Smolensk en el estado de Rus en los siglos IX y principios del XIII". En la exposición "La historia más antigua de la tierra de Smolensk" se presentan más de 1500 objetos del fondo arqueológico que ilustran la historia de la región desde la Edad de Piedra hasta la Alta Edad Media. Entre los objetos expuestos se pueden ver herramientas de sílex, hachas de piedra, fragmentos de vasijas de barro, adornos de bronce y objetos cultuales, así como maquetas, mapas y reconstrucciones. Un lugar especial lo ocupa el esqueleto auténtico de un mamut.

En la segunda sala de la exposición permanente se presentan hallazgos arqueológicos únicos del complejo de Gnezdovo (siglos IX-X): una jarra-amphora con la inscripción rusa más antigua, espadas de acero francas, monedas de oro de los emperadores bizantinos Alejandro y Teófilo, dirhams árabes de plata, adornos de bronce y latón, fibulas y hebillas. También se pueden ver las reconstrucciones de los habitantes del asentamiento de Gnezdovo y sus trajes.

El museo presenta monumentos arqueológicos únicos de la antigua Smolensk (siglos XI-XIII): el sello del príncipe Vyacheslav Yaroslavich, la tumba de piedra del príncipe David Rostislavich, cartas de birchbark, armas de los héroes rusos, frescos de templos, grivnas de plata y lingotes, denarios de Europa occidental, herramientas de trabajo y productos de artesanos. También se pueden ver objetos de la vida cotidiana de los antiguos smolens, un fragmento de una casa de hace 800 años y maquetas de templos. La exposición se acompaña de mapas, dibujos de reconstrucción, esquemas, planos y textos explicativos.

En 2014 se abrió una nueva sección de la exposición "Historia y cultura de Smolensk en los siglos XIII-XVIII". Refleja momentos clave de la historia de la región: la invasión mongol-tártara, las relaciones con el Gran Ducado de Lituania, el regreso de Smolensk al estado ruso en 1514, la construcción de la muralla fortificada, la defensa contra los invasores polacos, la liberación en 1654, las reformas de Pedro I, la participación en la Guerra del Norte y el desarrollo de la provincia de Smolensk.

En la nueva exposición se presentan más de dos mil objetos, muchos de los cuales se exhiben por primera vez, mostrando más de 500 años de historia de la región.

En 2017 se inauguró la quinta sala de la exposición, dedicada a la provincia de Smolensk en la primera mitad del siglo XIX: los eventos previos a la invasión napoleónica, la Guerra Patriótica de 1812, la participación de los smolens en el movimiento de los decembristas, el desarrollo socioeconómico de la región y el florecimiento de la cultura rusa.