Считается, что монастырь был основан в конце XII или начале XIII века греческими монахами-миссионерами, которые привезли с собой чудотворную икону апостола Иоанна, написанную в VI веке в Византии мальчиком-сиротой. Эта икона стала главной святыней монастыря. В. В. Зверинский сообщает, что монастырь уже существовал в 1237 году, и к этому времени в нём находился чудотворный образ Иоанна Богослова, подаренный рязанским князем и, по легенде, защитивший монастырь от разграбления Батыем.

В XVI и первой половине XVII века монастырь неоднократно подвергался разорению крымскими татарами, но всякий раз восстанавливался. Известны разорения 1534 и 1572 годов. Вероятно, Пощуповская пещера, расположенная неподалёку, является частью монастыря. Изначально монастырь находился южнее, но в XVI веке его перенесли на нынешнее место. До середины XVII века все постройки были деревянными. В 1764 году почти все земли монастыря были изъяты, и он был отнесён к третьему классу, что привело к упадку к середине XIX века.

Возрождение монастыря связано с Давидом Ивановичем Хлудовым, купцом первой гильдии. В 1860 году он приобрёл загородное имение рядом с монастырём. Иоанно-Богословский собор был полностью реконструирован, и в нём установили новый иконостас, для которого иконы написал рязанский художник Николай Васильевич Шумов. 22 марта 1865 года настоятелем стал иеромонах Виталий Виноградов. Монастырь был преобразован в общежительный, восстановлены соборы, отремонтирована ограда и построена новая колокольня по проекту И. С. Цеханского. Иеромонах Виталий, позже ставший архимандритом, управлял монастырём полвека и скончался в 1915 году почти в 100-летнем возрасте. При нём число братии возросло до более чем 100 человек. К 1892 году при монастыре открыли школу для крестьянских детей на 50 мест.

В 1930 году монахи во главе с архимандритом Зосимой Мусатовым были арестованы и сосланы в Казахстан. Монастырь закрыли, и вскоре исчезла древняя икона апостола Иоанна Богослова, местонахождение которой неизвестно. На территории монастыря сначала разместили детскую колонию, затем склады МВД. В 1988 году монастырь был возвращён РПЦ, и его восстановлением занялся архимандрит Авель Македонов.

В 2004 году управление монастырём было поручено епископу Иосифу, викарию Рязанской епархии, который стал первым настоятелем-архиереем в истории обители. Летом 2006 года он был назначен управляющим Иваново-Вознесенской епархией.

В настоящее время настоятелем Свято-Иоанно-Богословского монастыря является митрополит Марк Головков, управляющий Рязанской епархией.