Es wird angenommen, dass das Kloster Ende des XII. oder Anfang des XIII. Jahrhunderts von griechischen Mönchen-Missionaren gegründet wurde, die ein wundertätiges Ikone des Apostels Johannes mitbrachten, die im VI. Jahrhundert in Byzanz von einem Waisenkind gemalt wurde. Diese Ikone wurde zur Hauptreliquie des Klosters. V. V. Zverinski berichtet, dass das Kloster bereits 1237 existierte und zu diesem Zeitpunkt das wundertätige Bildnis des Johannes des Theologen beherbergte, das von einem Fürsten aus Rjasan geschenkt wurde und, so die Legende, das Kloster vor der Plünderung durch Batu schützte.

Im XVI. und in der ersten Hälfte des XVII. Jahrhunderts wurde das Kloster mehrfach von den Krimtataren verwüstet, erholte sich jedoch jedes Mal. Die Verwüstungen von 1534 und 1572 sind bekannt. Wahrscheinlich ist die nahegelegene Poshchupovo-Höhle Teil des Klosters. Ursprünglich befand sich das Kloster weiter südlich, wurde jedoch im XVI. Jahrhundert an den heutigen Standort verlegt. Bis zur Mitte des XVII. Jahrhunderts waren alle Gebäude aus Holz. 1764 wurden fast alle Ländereien des Klosters enteignet, und es wurde in die dritte Klasse eingestuft, was zu einem Niedergang bis zur Mitte des XIX. Jahrhunderts führte.

Die Wiederbelebung des Klosters ist mit David Ivanovich Kludov, einem Kaufmann der ersten Gilde, verbunden. 1860 erwarb er ein Landgut in der Nähe des Klosters. Die Ioanno-Bogolowskij-Kathedrale wurde vollständig rekonstruiert, und es wurde ein neuer Ikonostase installiert, für den die Ikonen der rjasanische Künstler Nikolai Vasilievich Schumov malte. Am 22. März 1865 wurde der Hieromönch Vitali Vinogradov zum Abt ernannt. Das Kloster wurde in ein Gemeinschaftskloster umgewandelt, die Kathedralen wurden restauriert, die Umzäunung repariert und ein neuer Glockenturm nach dem Entwurf von I. S. Tsekhanovsky gebaut. Hieromönch Vitali, der später zum Archimandriten wurde, leitete das Kloster ein halbes Jahrhundert und starb 1915 fast im Alter von 100 Jahren. Unter seiner Leitung wuchs die Zahl der Brüder auf über 100 Personen. Bis 1892 wurde in der Nähe des Klosters eine Schule für Bauernkinder mit 50 Plätzen eröffnet.

Im Jahr 1930 wurden die Mönche unter der Leitung des Archimandriten Zosima Musatov verhaftet und nach Kasachstan deportiert. Das Kloster wurde geschlossen, und bald verschwand die alte Ikone des Apostels Johannes des Theologen, deren Aufenthaltsort unbekannt ist. Auf dem Gelände des Klosters wurden zunächst ein Kinderheim und dann Lager des Innenministeriums untergebracht. 1988 wurde das Kloster an die RPTs zurückgegeben, und die Wiederherstellung wurde von Archimandrit Avel Makendonov übernommen.

Im Jahr 2004 wurde die Leitung des Klosters dem Bischof Joseph, dem Vikarbischof der Rjasaner Diözese, anvertraut, der der erste Abt-Bischof in der Geschichte der Abtei wurde. Im Sommer 2006 wurde er zum Verwalter der Ivanovo-Vosnesensk Diözese ernannt.

Derzeit ist der Abt des Heiligen Ioanno-Bogolowskij-Klosters Metropolit Mark Golovkov, der die Rjasaner Diözese leitet.