On pense que le monastère a été fondé à la fin du XIIe ou au début du XIIIe siècle par des moines grecs missionnaires, qui ont apporté avec eux une icône miraculeuse de l'apôtre Jean, peinte au VIe siècle en Byzance par un garçon orphelin. Cette icône est devenue la principale relique du monastère. V. V. Zverinski rapporte que le monastère existait déjà en 1237, et à cette époque, il abritait l'image miraculeuse de Jean le Théologien, offerte par un prince de Riazan et, selon la légende, ayant protégé le monastère du pillage par Batou.

Au XVIe et au début du XVIIe siècle, le monastère a été plusieurs fois saccagé par les Tatars de Crimée, mais a toujours été restauré. Les saccages de 1534 et 1572 sont connus. Il est probable que la grotte de Pochoupovo, située à proximité, fasse partie du monastère. À l'origine, le monastère était situé plus au sud, mais au XVIe siècle, il a été déplacé à son emplacement actuel. Jusqu'au milieu du XVIIe siècle, tous les bâtiments étaient en bois. En 1764, presque toutes les terres du monastère ont été confisquées, et il a été classé au troisième niveau, ce qui a conduit à son déclin au milieu du XIXe siècle.

La renaissance du monastère est liée à David Ivanovitch Kludov, un marchand de première guilde. En 1860, il a acquis un domaine à proximité du monastère. La cathédrale Saint-Jean-le-Théologien a été entièrement reconstruite, et un nouvel iconostase y a été installé, pour lequel les icônes ont été peintes par l'artiste de Riazan, Nikolaï Vassilievitch Choumov. Le 22 mars 1865, l'archimandrite Vitali Vinogradov est devenu le supérieur. Le monastère a été transformé en monastère communautaire, les cathédrales ont été restaurées, la clôture a été réparée et un nouveau clocher a été construit selon le projet de I. S. Tsekhanov. L'archimandrite Vitali, qui est devenu plus tard archimandrite, a dirigé le monastère pendant un demi-siècle et est décédé en 1915 presque à l'âge de 100 ans. Sous sa direction, le nombre de moines a augmenté à plus de 100 personnes. En 1892, une école pour les enfants de paysans a été ouverte au monastère, pouvant accueillir 50 élèves.

En 1930, les moines sous la direction de l'archimandrite Zosima Musatov ont été arrêtés et exilés au Kazakhstan. Le monastère a été fermé, et peu après, l'ancienne icône de l'apôtre Jean le Théologien a disparu, sa localisation étant inconnue. Sur le territoire du monastère, une colonie d'enfants a d'abord été installée, puis des entrepôts du ministère de l'Intérieur. En 1988, le monastère a été restitué à l'Église orthodoxe russe, et sa restauration a été confiée à l'archimandrite Abel Makédonov.

En 2004, la gestion du monastère a été confiée à l'évêque Joseph, vicaire de l'évêché de Riazan, qui est devenu le premier supérieur-évêque de l'histoire de l'établissement. En été 2006, il a été nommé administrateur de l'évêché d'Ivanovo-Voznesensk.

Actuellement, le supérieur du monastère Saint-Jean-le-Théologien est le métropolite Mark Golovkov, qui dirige l'évêché de Riazan.