Se considera que el monasterio fue fundado a finales del siglo XII o principios del XIII por monjes griegos misioneros, quienes trajeron consigo una icono milagroso del apóstol Juan, pintado en el siglo VI en Bizancio por un niño huérfano. Esta icono se convirtió en la principal reliquia del monasterio. V. V. Zverinski informa que el monasterio ya existía en 1237, y para ese momento albergaba la imagen milagrosa de San Juan Teólogo, donada por un príncipe de Riazán y, según la leyenda, protegió al monasterio de ser saqueado por Batu.

En el siglo XVI y la primera mitad del XVII, el monasterio fue saqueado repetidamente por los tártaros de Crimea, pero cada vez fue restaurado. Se conocen los saqueos de 1534 y 1572. Probablemente, la cueva de Poshchupovo, situada cerca, es parte del monasterio. Originalmente, el monasterio estaba ubicado más al sur, pero en el siglo XVI fue trasladado a su ubicación actual. Hasta mediados del siglo XVII, todos los edificios eran de madera. En 1764, casi todas las tierras del monasterio fueron confiscadas, y fue clasificado como de tercera categoría, lo que llevó a su declive a mediados del siglo XIX.

El renacimiento del monasterio está relacionado con David Ivanovich Kludov, un comerciante de la primera guilda. En 1860, adquirió una propiedad rural cerca del monasterio. La catedral de San Juan Teólogo fue completamente reconstruida, y se instaló un nuevo iconostasio, para el cual las iconos fueron pintadas por el artista riazano Nikolai Vasilyevich Shumov. El 22 de marzo de 1865, el jeromonje Vitaly Vinogradov se convirtió en el abad. El monasterio fue transformado en un monasterio de comunidad, se restauraron las catedrales, se reparó la cerca y se construyó un nuevo campanario según el proyecto de I. S. Tsekhanovsky. El jeromonje Vitaly, que más tarde se convirtió en archimandrita, dirigió el monasterio durante medio siglo y falleció en 1915 casi a los 100 años. Durante su gestión, el número de hermanos aumentó a más de 100 personas. Para 1892, se abrió una escuela para niños campesinos en el monasterio con 50 plazas.

En 1930, los monjes encabezados por el archimandrita Zosima Musatov fueron arrestados y desterrados a Kazajistán. El monasterio fue cerrado, y pronto desapareció la antigua icono del apóstol Juan Teólogo, cuya ubicación es desconocida. En el territorio del monasterio se estableció primero una colonia infantil, luego almacenes del Ministerio del Interior. En 1988, el monasterio fue devuelto a la Iglesia Ortodoxa Rusa, y su restauración fue asumida por el archimandrita Abel Macedonio.

En 2004, la gestión del monasterio fue encomendada al obispo José, vicario de la diócesis de Riazán, quien se convirtió en el primer abad-arquiereo en la historia del monasterio. En el verano de 2006, fue nombrado administrador de la diócesis de Ivanovo-Voznesensk.

Actualmente, el abad del monasterio de San Juan Teólogo es el metropolitano Mark Golovkov, quien dirige la diócesis de Riazán.