В 1952 году в Денвере несколько семей решили создать русский православный храм. Среди них были каменщик, столяр, бывший смотритель маяка, технический переводчик, отставной земледелец, редактор, инженер, отставной военный и другие. Эти люди, несмотря на трудности, активно взялись за дело.

Сначала службы проводились в частном доме. Осенью 1952 года за 3000 долларов был приобретен небольшой дом на улице Кинг в западно-центральной части Денвера. Со временем община выросла, и в 1966 году один из прихожан нашел подходящее здание для переезда. Был куплен участок в хорошем районе города, недалеко от Денверского университета, и благодаря совместным усилиям прихожан здание было перенесено на новое место. Храм до сих пор стоит там, символизируя непоколебимую веру первых прихожан.

Иконы на иконостасе расписал ныне покойный прихожанин Лев Ломинаго. Роспись задней стены выполнил Архимандрит Алипий Чикагский, а боковые стены расписали Архимандрит Алипий и Иеромонах Григорий.

Митрополит Анастасий, первоиерарх Русской Зарубежной Церкви того времени, часто посещал приход в его первые годы. Первым священником был протоиерей Пантелеймон Хапланов, служивший с 1952 по 1955 годы. В разное время настоятелями были протоиерей Иоанн Облетилов (1955-1956), протоиерей Борис Крицкий (1956-1967), протоиерей Петр Бурлаков (1967-1985), священник Алексей Янг (1985-1987, 1993-2000), священник Юстин Гроус (1988-1992), священник Стефан Аллен (1992-2000) и протоиерей Борис Хендерсон (с 2000 года). С 1969 по 1996 годы в приходе верно служил протодиакон Иоанн Иванов. Священник Иоанн Веселак служил здесь с 1998 по 2019 год. С 2007 года в приходе служит священник Михаил Преображенский.