En 1952, varias familias en Denver decidieron crear un templo ortodoxo ruso. Entre ellos había un albañil, un carpintero, un exguardián de faro, un traductor técnico, un agricultor retirado, un editor, un ingeniero, un militar retirado y otros. Estas personas, a pesar de las dificultades, se pusieron manos a la obra.

Al principio, los servicios se celebraban en una casa privada. En otoño de 1952, se compró una pequeña casa en la calle King por 3000 dólares en la parte oeste-central de Denver. Con el tiempo, la comunidad creció, y en 1966 uno de los feligreses encontró un edificio adecuado para mudarse. Se compró un terreno en una buena zona de la ciudad, cerca de la Universidad de Denver, y gracias a los esfuerzos conjuntos de los feligreses, el edificio fue trasladado a su nuevo lugar. El templo aún se encuentra allí, simbolizando la fe inquebrantable de los primeros feligreses.

Los íconos en el iconostasio fueron pintados por el difunto feligrés Lev Lominago. La pintura de la pared trasera fue realizada por el Archimandrita Alipio de Chicago, y las paredes laterales fueron pintadas por el Archimandrita Alipio y el Hieromonje Grigori.

El Metropolitano Anastasio, primado de la Iglesia Rusa en el Extranjero en ese momento, visitaba a menudo la parroquia en sus primeros años. El primer sacerdote fue el protodiácono Panteleimon Kaplanov, que sirvió de 1952 a 1955. En diferentes momentos, los rectores fueron el protodiácono Ioann Obletilov (1955-1956), el protodiácono Boris Kritskiy (1956-1967), el protodiácono Petr Burlakov (1967-1985), el sacerdote Alexey Yang (1985-1987, 1993-2000), el sacerdote Justin Grouse (1988-1992), el sacerdote Stefan Allen (1992-2000) y el protodiácono Boris Henderson (desde 2000). Desde 1969 hasta 1996, el protodiácono Ioann Ivanov sirvió fielmente en la parroquia. El sacerdote Ioann Veselak sirvió aquí desde 1998 hasta 2019. Desde 2007, el sacerdote Mikhail Preobrazhensky ha estado sirviendo en la parroquia.