Im Jahr 1952 beschlossen mehrere Familien in Denver, eine russisch-orthodoxe Kirche zu gründen. Unter ihnen waren ein Maurer, ein Tischler, ein ehemaliger Leuchtturmwärter, ein technischer Übersetzer, ein pensionierter Landwirt, ein Redakteur, ein Ingenieur, ein pensionierter Militär und andere. Diese Menschen nahmen trotz der Schwierigkeiten aktiv die Sache in die Hand.

Zunächst fanden die Gottesdienste in einem privaten Haus statt. Im Herbst 1952 wurde für 3000 Dollar ein kleines Haus in der King Street im westlichen Zentrum von Denver erworben. Mit der Zeit wuchs die Gemeinde, und 1966 fand ein Gemeindemitglied ein geeignetes Gebäude für den Umzug. Ein Grundstück in einem guten Stadtteil, nicht weit von der Universität Denver, wurde gekauft, und dank der gemeinsamen Anstrengungen der Gemeindemitglieder wurde das Gebäude an den neuen Standort versetzt. Der Tempel steht dort bis heute und symbolisiert den unerschütterlichen Glauben der ersten Gemeindemitglieder.

Die Ikonen im Ikonostase wurden vom mittlerweile verstorbenen Gemeindemitglied Lew Lominago gemalt. Die Wandmalerei an der Rückwand wurde von Archimandrit Alipij aus Chicago ausgeführt, während die Seitenwände von Archimandrit Alipij und Hieromönch Grigorij bemalt wurden.

Metropolit Anastasius, der damalige Oberhaupt der Russischen Auslandskirche, besuchte in den ersten Jahren häufig die Gemeinde. Der erste Priester war Protopriester Panteleimon Chaplanov, der von 1952 bis 1955 diente. Zu verschiedenen Zeiten waren die Pfarrer Protopriester Ioann Obletilov (1955-1956), Protopriester Boris Kritsky (1956-1967), Protopriester Peter Burlakov (1967-1985), Priester Alexej Yang (1985-1987, 1993-2000), Priester Justin Grous (1988-1992), Priester Stefan Allen (1992-2000) und Protopriester Boris Henderson (seit 2000) tätig. Von 1969 bis 1996 diente Prodiakon Ioann Ivanov treu in der Gemeinde. Priester Ioann Veselak war hier von 1998 bis 2019 tätig. Seit 2007 dient Priester Michail Preobrazhensky in der Gemeinde.