En 1952, plusieurs familles à Denver ont décidé de créer une église orthodoxe russe. Parmi elles se trouvaient un maçon, un menuisier, un ancien gardien de phare, un traducteur technique, un agriculteur à la retraite, un éditeur, un ingénieur, un militaire à la retraite et d'autres. Ces personnes, malgré les difficultés, se sont activement mises au travail.

Au début, les services étaient célébrés dans une maison privée. À l'automne 1952, une petite maison a été achetée pour 3000 dollars sur la rue King, dans la partie ouest-centre de Denver. Avec le temps, la communauté a grandi, et en 1966, l'un des paroissiens a trouvé un bâtiment approprié pour un déménagement. Un terrain a été acheté dans un bon quartier de la ville, près de l'Université de Denver, et grâce aux efforts conjoints des paroissiens, le bâtiment a été déplacé à son nouvel emplacement. L'église se dresse toujours là, symbolisant la foi inébranlable des premiers paroissiens.

Les icônes du retable ont été peintes par le défunt paroissien Léon Lominago. La fresque du mur arrière a été réalisée par l'Archimandrite Alipiy de Chicago, et les murs latéraux ont été peints par l'Archimandrite Alipiy et le Hiéromoine Grégoire.

Le Métropolite Anastase, primat de l'Église russe à l'étranger à l'époque, visitait souvent la paroisse durant ses premières années. Le premier prêtre était le protodiacre Pantéléimon Khaplanov, qui a servi de 1952 à 1955. À différentes époques, les recteurs étaient le protodiacre Ioann Obletilov (1955-1956), le protodiacre Boris Kritski (1956-1967), le protodiacre Pierre Bourlakov (1967-1985), le prêtre Alexeï Yang (1985-1987, 1993-2000), le prêtre Justin Grouse (1988-1992), le prêtre Stéphane Allen (1992-2000) et le protodiacre Boris Henderson (depuis 2000). De 1969 à 1996, le protodiacre Ioann Ivanov a fidèlement servi dans la paroisse. Le prêtre Ioann Veselak a servi ici de 1998 à 2019. Depuis 2007, le prêtre Mikhaïl Préobrajenski sert dans la paroisse.