Семинарский храм святого апостола и евангелиста Иоанна Богослова находится на втором этаже учебного корпуса семинарии в урочище Знаменская роща, которое с 1722 года принадлежало Знаменскому Курскому монастырю. Здание было возведено в 1834-1835 годах при епископе Илиодоре (Чистякове) как архиерейский дом с домовым храмом. Проект разработал архитектор Г. В. Гаврилов, а освящение храма состоялось 16 июня 1835 года.

В 1913 году в архиерейском доме открылся приют для тяжело больных и бедных всех сословий. Во время Первой мировой войны здесь разместили лазарет для раненых русских солдат.

После Октябрьской революции храм закрыли, а в здании архиерейского дома расположился губернский отдел социального обеспечения. В конце 1920-х годов здесь находилась опытная сельскохозяйственная станция имени Октябрьской революции, позже, плодово-ягодный техникум. С образованием в 1934 году Курской области на территории Знаменской рощи появились дачи областного начальства. В 50-60-х годах в здании архиерейского дома было несколько жилых квартир, а некоторое время работал детский санаторий. В 1990 году Знаменская роща стала заповедным парком, а с мая 1991 по лето 2000 года здесь располагался санаторий матери и ребёнка «Знаменская роща».

В октябре 2001 года Знаменская роща была возвращена Русской Православной Церкви. Курские епархиальные ведомости сообщали, что к этому времени в зданиях рощи были украдены двери, оконные рамы, батареи, трубы и линолеум, а в дачных домиках в холодные дни находили приют бездомные. Благодаря усилиям митрополита Ювеналия (Тарасова), рабочих, семинаристов и добровольцев было отремонтировано несколько зданий, включая бывший приют с храмом.

1 сентября 2002 года богослужения в храме святого апостола и евангелиста Иоанна Богослова возобновились. К этому времени семинаристы 4-го и 5-го курсов переехали в рощу для проживания и помощи в ремонте. Богослужения проводили монахи Знаменского монастыря. К 1 сентября 2003 года Курская духовная семинария полностью переехала в Знаменскую рощу, и храм стал семинарским. В 2006 году мастера православной артели из города Щигры установили в храме новый деревянный резной иконостас, а иконы для него были написаны Курскими мастерами иконописной школы.

В храме хранятся частицы святых мощей, включая св. бл. кн. Олега Брянского, свт. Луки, архиеп. Крымского исп., прпп. старцев Оптинских, свт. Иннокентия, митр. Московского, св. бл. Матроны Московской, прп. Кукши Одесского, прмц. Евдокии и мцц. Дарьи, Дарьи и Марии Пузовских, прп. Алексия Голосеевского, свт. Игнатия Ставропольского, свт. Иоасафа Белгородского, прп. Амвросия Оптинского, прпмцц. Зверинецких, прмц. в. кн. Елизаветы, прмц. ин. Варвары, прп. Лаврентия Черниговского, свт. Иннокентия, митр. Московского, свт. Афанасия, еп. Ковровского исп., прп. Илии Муромца, свт. Петра, митр. Киевского (Московского).