El templo del santo apóstol y evangelista San Juan Evangelista se encuentra en el segundo piso del edificio académico del seminario en el área de la arboleda de Znamenskaya, que desde 1722 perteneció al monasterio Znamensky de Kursk. El edificio fue construido entre 1834 y 1835 bajo el obispo Iliodor (Chistyakov) como residencia episcopal con un templo doméstico. El proyecto fue desarrollado por el arquitecto G. V. Gavrilov, y la consagración del templo tuvo lugar el 16 de junio de 1835.

En 1913, se abrió en la residencia episcopal un refugio para enfermos graves y pobres de todas las clases sociales. Durante la Primera Guerra Mundial, aquí se estableció un hospital para soldados rusos heridos.

Después de la Revolución de Octubre, el templo fue cerrado, y en el edificio de la residencia episcopal se instaló el departamento provincial de bienestar social. A finales de la década de 1920, aquí funcionó una estación experimental de agricultura llamada en honor a la Revolución de Octubre, y más tarde, un instituto técnico de frutas y bayas. Con la formación de la región de Kursk en 1934, aparecieron casas de verano para la administración provincial en el área de Znamenskaya. En las décadas de 1950 y 1960, en el edificio de la residencia episcopal había varios apartamentos residenciales, y durante un tiempo funcionó un sanatorio infantil. En 1990, Znamenskaya se convirtió en un parque protegido, y desde mayo de 1991 hasta el verano de 2000, aquí se ubicó el sanatorio para madres e hijos "Znamenskaya".

En octubre de 2001, Znamenskaya fue devuelta a la Iglesia Ortodoxa Rusa. Los boletines diocesanos de Kursk informaron que para ese momento, en los edificios de la arboleda se habían robado puertas, marcos de ventanas, radiadores, tuberías y linóleo, y en las casas de verano, en días fríos, se encontraban refugio los sin techo. Gracias a los esfuerzos del metropolitano Juvenal (Tarasov), trabajadores, seminaristas y voluntarios, se repararon varios edificios, incluido el antiguo refugio con el templo.

El 1 de septiembre de 2002, se reanudaron los servicios en el templo del santo apóstol y evangelista San Juan Evangelista. Para entonces, los seminaristas de 4º y 5º curso se habían mudado a la arboleda para residir y ayudar en las reparaciones. Los servicios eran oficiados por monjes del monasterio Znamensky. Para el 1 de septiembre de 2003, el seminario teológico de Kursk se trasladó completamente a Znamenskaya, y el templo se convirtió en el templo del seminario. En 2006, maestros de la comunidad ortodoxa de la ciudad de Shchigry instalaron un nuevo iconostasio de madera tallada en el templo, y los íconos para él fueron pintados por maestros de la escuela de iconografía de Kursk.

En el templo se guardan partículas de las reliquias de santos, incluyendo al santo príncipe Oleg de Bryansk, San Lucas, arzobispo de Crimea, los ancianos de Optina, San Inocencio, metropolitano de Moscú, Santa Matrona de Moscú, San Kuksha de Odessa, la mártir Evdokiya y las mártires Daria, Daria y María Puzovskaya, San Alexis de Goloseev, San Ignacio de Stavropol, San Ioasaf de Belgorod, San Ambrosio de Optina, las mártires de Zverinets, la mártir gran duquesa Elizabeth, la mártir virgen Barbara, San Lavrenty de Chernígov, San Inocencio, metropolitano de Moscú, San Atanasio, obispo de Kovrov, San Elías de Murom, San Pedro, metropolitano de Kiev (Moscú).