L'église du séminaire de saint apôtre et évangéliste Jean l'Évangéliste se trouve au deuxième étage du bâtiment d'enseignement du séminaire dans la clairière de Znamenskaya, qui appartient depuis 1722 au monastère de Znamensky à Koursk. Le bâtiment a été érigé en 1834-1835 sous l'évêque Iliodore (Chistyakov) comme maison épiscopale avec une église domestique. Le projet a été développé par l'architecte G. V. Gavrilov, et la consécration de l'église a eu lieu le 16 juin 1835.

En 1913, un refuge pour les malades graves et les pauvres de toutes classes a ouvert dans la maison épiscopale. Pendant la Première Guerre mondiale, un hôpital pour les soldats russes blessés y a été installé.

Après la Révolution d'Octobre, l'église a été fermée, et dans le bâtiment de la maison épiscopale s'est installé le département provincial de la sécurité sociale. À la fin des années 1920, une station expérimentale d'agriculture portant le nom de la Révolution d'Octobre s'y trouvait, plus tard, un institut technique de fruits et baies. Avec la formation de la région de Koursk en 1934, des maisons de campagne pour les autorités provinciales sont apparues sur le territoire de la clairière de Znamenskaya. Dans les années 50-60, plusieurs appartements résidentiels étaient situés dans le bâtiment de la maison épiscopale, et pendant un certain temps, un sanatorium pour enfants a fonctionné. En 1990, la clairière de Znamenskaya est devenue un parc protégé, et de mai 1991 à l'été 2000, un sanatorium pour mère et enfant "Znamenskaya roshcha" y était situé.

En octobre 2001, la clairière de Znamenskaya a été restituée à l'Église orthodoxe russe. Les bulletins diocésains de Koursk ont rapporté qu'à ce moment-là, les portes, les cadres de fenêtres, les radiateurs, les tuyaux et le linoléum avaient été volés dans les bâtiments de la clairière, et dans les maisons de campagne, des sans-abri trouvaient refuge les jours froids. Grâce aux efforts de l'archevêque Juvenal (Tarasov), des ouvriers, des séminaristes et des bénévoles, plusieurs bâtiments ont été rénovés, y compris l'ancien refuge avec l'église.

Le 1er septembre 2002, les services religieux dans l'église de saint apôtre et évangéliste Jean l'Évangéliste ont repris. À ce moment-là, les séminaristes de 4e et 5e années avaient déménagé dans la clairière pour vivre et aider à la rénovation. Les services religieux étaient célébrés par des moines du monastère de Znamensky. D'ici le 1er septembre 2003, le séminaire spirituel de Koursk avait complètement déménagé dans la clairière de Znamenskaya, et l'église est devenue celle du séminaire. En 2006, des artisans orthodoxes de la ville de Shchigry ont installé un nouvel autel en bois sculpté dans l'église, et les icônes pour celui-ci ont été peintes par des maîtres de l'école d'iconographie de Koursk.

L'église abrite des parties des reliques saintes, y compris celles de saint prince Oleg de Briansk, saint Luc, archevêque de Crimée, des anciens de l'Optina, saint Innocent, métropolite de Moscou, sainte Matrona de Moscou, saint Kuksha d'Odessa, sainte martyre Eudoxie et martyres Daria, Daria et Maria Puzovskaya, saint Alexis de Holosiev, saint Ignace de Stavropol, saint Ioasaf de Belgorod, saint Ambroise d'Optina, saint martyre de Zverinets, sainte martyre grande princesse Élisabeth, sainte martyre Varvara, saint Laurent de Tchernigov, saint Innocent, métropolite de Moscou, saint Athanase, évêque de Kovrov, saint Élie de Mourom, saint Pierre, métropolite de Kiev (de Moscou).