Der Seminartempel des heiligen Apostels und Evangelisten Johannes des Theologen befindet sich im zweiten Stock des Lehrgebäudes der Akademie im Gebiet Znamenskaya Roscha, das seit 1722 zum Znamensky Kursker Kloster gehört. Das Gebäude wurde 1834-1835 unter Bischof Iliodor (Chistyakov) als Bischofshaus mit einem Haustempel errichtet. Das Projekt wurde von dem Architekten G. V. Gavrilov entwickelt, und die Weihe des Tempels fand am 16. Juni 1835 statt.

Im Jahr 1913 wurde im Bischofshaus ein Heim für schwerkranke und arme Menschen aller Stände eröffnet. Während des Ersten Weltkriegs wurde hier ein Lazarett für verwundete russische Soldaten eingerichtet.

Nach der Oktoberrevolution wurde der Tempel geschlossen, und im Gebäude des Bischofshauses wurde die Provinzabteilung für soziale Sicherheit untergebracht. Ende der 1920er Jahre befand sich hier eine Versuchsstation für Landwirtschaft, später eine Obst- und Beerenfachschule. Mit der Gründung der Kursker Region im Jahr 1934 entstanden im Gebiet Znamenskaya Roscha Datschen für die Provinzbehörden. In den 50er und 60er Jahren gab es im Gebäude des Bischofshauses mehrere Wohnungen, und eine Zeit lang arbeitete hier ein Kinderkurheim. Im Jahr 1990 wurde Znamenskaya Roscha zum Naturschutzpark, und von Mai 1991 bis Sommer 2000 befand sich hier das Sanatorium für Mütter und Kinder „Znamenskaya Roscha“.

Im Oktober 2001 wurde Znamenskaya Roscha an die Russische Orthodoxe Kirche zurückgegeben. Die Kursker Diözesanblätter berichteten, dass zu diesem Zeitpunkt in den Gebäuden der Roscha Türen, Fensterrahmen, Heizkörper, Rohre und Linoleum gestohlen worden waren, und in den Datschen fanden obdachlose Menschen an kalten Tagen Unterschlupf. Dank der Bemühungen von Metropolit Juvenalij (Tarasov), Arbeitern, Seminaristen und Freiwilligen wurden mehrere Gebäude, einschließlich des ehemaligen Heims mit Tempel, renoviert.

Am 1. September 2002 wurden die Gottesdienste im Tempel des heiligen Apostels und Evangelisten Johannes des Theologen wieder aufgenommen. Zu diesem Zeitpunkt waren die Seminaristen des 4. und 5. Kurses in die Roscha gezogen, um zu wohnen und bei den Renovierungsarbeiten zu helfen. Die Gottesdienste wurden von Mönchen des Znamensky Klosters durchgeführt. Bis zum 1. September 2003 war die Kursker Theologische Akademie vollständig in die Znamenskaya Roscha umgezogen, und der Tempel wurde zum Seminartempel. Im Jahr 2006 installierten Meister der orthodoxen Kunstgewerbe aus der Stadt Shchigry im Tempel einen neuen hölzernen geschnitzten Ikonostase, und die Ikonen dafür wurden von Kursker Meistern der Ikonenmalerei geschaffen.

Im Tempel werden Teile heiliger Reliquien aufbewahrt, darunter die von hl. bl. Fürst Oleg von Brjansk, hl. Lukas, Erzbischof von Krim, hl. Väter der Optina, hl. Innocentius, Metropolit von Moskau, hl. bl. Matrona von Moskau, hl. Kuksha von Odessa, hl. Märtyrer Eudokia und die Märtyrer Darja, Darja und Maria Puzovskaja, hl. Alexius von Goloseev, hl. Ignatius von Stavropol, hl. Joasaph von Belgorod, hl. Ambrosius von Optina, hl. Märtyrer von Zverinets, hl. Märtyrer von Großfürstin Elisabeth, hl. Märtyrer von Varvara, hl. Lawrentius von Tschernigow, hl. Innocentius, Metropolit von Moskau, hl. Athanasius, Bischof von Kovrov, hl. Ilja von Murom, hl. Peter, Metropolit von Kiew (Moskau).