В 1994 году архиепископ Курский и Рыльский Иувеналий дал благословение на открытие нового прихода в Промышленном районе (ныне Сеймский округ) областного центра. Этот район сформировался в послевоенные годы на месте деревень Рышково и Ламоново после строительства завода резинотехнических изделий и других промышленных объектов. Административный и культурный центр района сосредоточился вокруг площади им. Рокоссовского и проспекта Кулакова. В этой местности никогда не было храма, и жителям крупнейшего района приходилось ездить в исторический центр Курска. Первым значимым событием нового прихода, возглавляемого иереем Леонидом Солохиным, стал выпуск ежедневной православной радиопередачи «Знамение» на одной из городских FM-станций, что стало своеобразной визитной карточкой прихода.

Первая служба прошла у здания вечерней школы №12 на улице Резиновой в день Святого Богоявления в 1997 году, а первая литургия состоялась 15 февраля того же года в здании вечерней школы. 17 ноября был утвержден проект строительства первой очереди нового храма, разработанный архитектором Виктором Николаевичем Михайловым. В декабре 1997 года началась закладка первых свай для будущего Крестильного храма и воскресной школы. Освящение фундамента прошло в день Святой Троицы, а первая служба состоялась 19 августа 1998 года под руководством архиепископа Курского и Рыльского Иувеналия. С праздника Покрова Пресвятой Богородицы в этом здании службы стали проводиться ежедневно.

В 1999 году, в праздник Входа Господня в Иерусалим, на куполе Крестильного храма установили крест. Продолжалось строительство второй очереди храмового комплекса, включающей хозяйственный блок.

В декабре 2001 года началась закладка свай для третьей очереди строительства, основного храма Преображения Христова с колокольней, рассчитанного на 1000 человек. В престольный праздник 2002 года был освящен закладной камень в основании храма. С приходом в 2004 году на кафедру владыки Германа, по его благословению, были внесены изменения в проект храма архитектором Виктором Александровичем Водянниковым: из двухэтажного с двумя престолами он стал одноэтажным, но с тремя престолами.

В августе 2008 года, к десятилетию первой литургии во временном храме, на средства прихожан была приобретена звонница из семи колоколов, которую освятил владыка Герман накануне престольного праздника.