En 1994, el arzobispo de Kursk y Rylsk, Iuvenal, dio su bendición para la apertura de una nueva parroquia en el distrito industrial (hoy distrito de Seymski) del centro regional. Este distrito se formó en los años de posguerra en el lugar de las aldeas de Ryshkovo y Lomonovo tras la construcción de una fábrica de productos de goma y otros objetos industriales. El centro administrativo y cultural del distrito se concentró alrededor de la plaza Rokossovsky y el bulevar Kulakov. En esta área nunca había habido una iglesia, y los residentes del mayor distrito tenían que viajar al centro histórico de Kursk. El primer evento significativo de la nueva parroquia, encabezada por el sacerdote Leonid Solokhin, fue la emisión de un programa diario de radio ortodoxo "Znamenie" en una de las estaciones de FM de la ciudad, lo que se convirtió en una especie de tarjeta de presentación de la parroquia.

El primer servicio tuvo lugar en el edificio de la escuela nocturna n.º 12 en la calle Rezínova el día de la Epifanía en 1997, y la primera liturgia se celebró el 15 de febrero de ese mismo año en el edificio de la escuela nocturna. El 17 de noviembre se aprobó el proyecto de construcción de la primera fase del nuevo templo, diseñado por el arquitecto Viktor Nikolayevich Mikhailov. En diciembre de 1997, se comenzaron a colocar los primeros pilotes para el futuro templo de bautismo y la escuela dominical. La consagración de los cimientos tuvo lugar el día de la Santísima Trinidad, y el primer servicio se llevó a cabo el 19 de agosto de 1998 bajo la dirección del arzobispo de Kursk y Rylsk, Iuvenal. Desde la festividad de la Protección de la Santísima Virgen María, los servicios comenzaron a celebrarse diariamente en este edificio.

En 1999, en la festividad de la Entrada del Señor en Jerusalén, se instaló una cruz en la cúpula del templo de bautismo. Continuó la construcción de la segunda fase del complejo del templo, que incluía un bloque de servicios.

En diciembre de 2001, se inició la colocación de pilotes para la tercera fase de construcción, el templo principal de la Transfiguración de Cristo con campanario, diseñado para 1000 personas. En la festividad del patrón del año 2002, se consagró la piedra fundamental en la base del templo. Con la llegada en 2004 del obispo Germán a la cátedra, con su bendición, se realizaron cambios en el proyecto del templo por el arquitecto Viktor Alexandrovich Vodyannikov: de ser de dos pisos con dos altares, se convirtió en uno de un solo piso, pero con tres altares.

En agosto de 2008, para el décimo aniversario de la primera liturgia en el templo temporal, se adquirió con fondos de los feligreses una campanario de siete campanas, que fue consagrado por el obispo Germán antes de la festividad del patrón.