Im Jahr 1994 gab der Erzbischof von Kursk und Rylsk, Iuvenalij, den Segen zur Eröffnung einer neuen Gemeinde im Industriegebiet (heute der Seymski-Bezirk) des regionalen Zentrums. Dieses Gebiet entstand in den Nachkriegsjahren anstelle der Dörfer Ryschkowo und Lomonowo nach dem Bau einer Fabrik für Gummitechnische Produkte und anderer Industrieanlagen. Das Verwaltungs- und Kulturzentrum des Bezirks konzentrierte sich um den Platz benannt nach Rokossowski und den Kulakow-Prospekt. In dieser Gegend gab es nie eine Kirche, und die Bewohner des größten Bezirks mussten ins historische Zentrum von Kursk fahren. Das erste bedeutende Ereignis der neuen Gemeinde, geleitet von Priester Leonid Solokhin, war die Ausstrahlung einer täglichen orthodoxen Radiosendung „Znamenie“ auf einem der städtischen FM-Sender, was zu einer Art Visitenkarte der Gemeinde wurde.

Der erste Gottesdienst fand am Gebäude der Abendschule Nr. 12 in der Resinowaja-Straße am Tag der Heiligen Epiphanie im Jahr 1997 statt, und die erste Liturgie fand am 15. Februar desselben Jahres im Gebäude der Abendschule statt. Am 17. November wurde das Projekt für den Bau der ersten Phase der neuen Kirche genehmigt, das von dem Architekten Viktor Nikolajewitsch Michailow entworfen wurde. Im Dezember 1997 begann die Gründung der ersten Pfähle für die zukünftige Taufkirche und Sonntagsschule. Die Weihe des Fundaments fand am Tag der Heiligen Dreifaltigkeit statt, und der erste Gottesdienst wurde am 19. August 1998 unter der Leitung des Erzbischofs von Kursk und Rylsk, Iuvenalij, gefeiert. Ab dem Fest der Schutzherrschaft der Heiligen Gottesmutter fanden in diesem Gebäude täglich Gottesdienste statt.

Im Jahr 1999, am Fest des Einzugs des Herrn in Jerusalem, wurde ein Kreuz auf die Kuppel der Taufkirche gesetzt. Der Bau der zweiten Phase des Kirchenkomplexes, einschließlich eines Wirtschaftsblocks, wurde fortgesetzt.

Im Dezember 2001 begann die Gründung der Pfähle für die dritte Bauphase, die Hauptkirche der Verklärung Christi mit einem Glockenturm, die für 1000 Personen ausgelegt ist. Am Patronatsfest 2002 wurde der Grundstein für die Kirche geweiht. Mit dem Kommen von Bischof German im Jahr 2004 wurden auf seinen Segen hin Änderungen am Kirchenprojekt durch den Architekten Viktor Alexandrowitsch Wodjannikow vorgenommen: Aus einem zweigeschossigen Gebäude mit zwei Altären wurde ein einstöckiges Gebäude mit drei Altären.

Im August 2008, zum zehnjährigen Jubiläum der ersten Liturgie in der provisorischen Kirche, wurde mit Mitteln der Gemeindemitglieder eine Glockenstube mit sieben Glocken erworben, die Bischof German am Vorabend des Patronatsfestes weihte.