En 1994, l'archevêque de Koursk et Rylsk, Iouvenali, a donné sa bénédiction pour l'ouverture d'une nouvelle paroisse dans le district industriel (aujourd'hui le district de Seïmski) du centre régional. Ce district s'est formé dans les années d'après-guerre sur le site des villages de Ryshkovo et Lomonovo après la construction d'une usine de produits en caoutchouc et d'autres installations industrielles. Le centre administratif et culturel du district s'est concentré autour de la place Rokossovski et de l'avenue Koulikov. Il n'y avait jamais eu d'église dans cette région, et les habitants du plus grand district devaient se rendre dans le centre historique de Koursk. Le premier événement marquant de la nouvelle paroisse, dirigée par le prêtre Leonid Solokhin, a été la diffusion d'une émission quotidienne de radio orthodoxe « Znameniye » sur l'une des stations FM de la ville, ce qui est devenu une sorte de carte de visite de la paroisse.

Le premier service a eu lieu dans le bâtiment de l'école du soir n°12 sur la rue Rezina le jour de la Sainte Épiphanie en 1997, et la première liturgie a eu lieu le 15 février de la même année dans le bâtiment de l'école du soir. Le 17 novembre, le projet de construction de la première phase de la nouvelle église, élaboré par l'architecte Viktor Nikolaïevitch Mikhailov, a été approuvé. En décembre 1997, le premier pieu pour le futur temple de baptême et l'école du dimanche a été posé. La consécration des fondations a eu lieu le jour de la Sainte Trinité, et le premier service s'est tenu le 19 août 1998 sous la direction de l'archevêque de Koursk et Rylsk, Iouvenali. À partir de la fête de la Protection de la Sainte Vierge, des services ont commencé à être célébrés quotidiennement dans ce bâtiment.

En 1999, lors de la fête de l'Entrée du Seigneur à Jérusalem, une croix a été installée sur le dôme du temple de baptême. La construction de la deuxième phase du complexe ecclésiastique, comprenant un bloc de services, se poursuivait.

En décembre 2001, la pose des pieux pour la troisième phase de construction, le temple principal de la Transfiguration du Christ avec un clocher, capable d'accueillir 1000 personnes, a commencé. Lors de la fête patronale de 2002, la pierre angulaire a été consacrée à la base du temple. Avec l'arrivée en 2004 de l'évêque Herman, des modifications ont été apportées au projet du temple par l'architecte Viktor Alexandrovitch Vodyannikov, le transformant d'un bâtiment à deux étages avec deux autels en un bâtiment à un étage avec trois autels.

En août 2008, pour le dixième anniversaire de la première liturgie dans le temple temporaire, une cloche de sept cloches a été achetée grâce aux fonds des paroissiens, et a été consacrée par l'évêque Herman la veille de la fête patronale.