В 1779 году на территории Покровского кладбища была построена деревянная церковь по распоряжению генерал-губернатора Лифляндии Ю. Ю. Броуна. За два года до этого, в 1777 году, существовала небольшая деревянная часовня, расположенная за Рагульскими воротами на месте старого военного кладбища. Указ Псковской Духовной консистории № 3985 от 6 ноября 1779 года предписывал начать строительство церкви, названной в честь Покрова Пресвятой Богородицы. Часовня была преобразована в церковь, а иконы, алтарь и иконостас были взяты из полевой церкви Псковского пехотного полка, который покинул место дислокации под Ригой. С 4 декабря 1779 года в храме начались богослужения после передачи антиминса Псковской Духовной консисторией Рижскому Духовному правлению.

В 1869 году при Покровском храме было открыто Петропавловское братское училище. В декабре 1875 года пожар уничтожил деревянное здание Покровской церкви. Был объявлен конкурс на строительство нового храма, и на пожертвования прихожан был возведен храм по проекту Роберта Пфлуга. 9 сентября 1879 года состоялась церемония освящения новой каменной Покровской церкви, которую провел Преосвященный Филарет II.

Перед началом Первой мировой войны интерьер церкви был разобран и эвакуирован вглубь Российской империи, чтобы избежать разграбления. Были вывезены ризница, колокола и иконостас. В период внутренних конфликтов, охвативших регион, стремившийся к обособленности, церковь не функционировала и находилась в запустении. После окончания гражданских беспорядков и в первые годы существования суверенной Латвийской Республики церковь оставалась заброшенной. Лишь в 1921 году, с прибытием в Латвию Иоанна (Поммера), подвижника за православную веру и русскую культуру, началось её восстановление.