Эта церковь находилась между Казанским собором и церковью Сошествия Святого Духа на апостолов. Ее строительство велось в 1752-1754 годах под руководством строителя Пафнутия, который был здесь похоронен. В период с 1780 по 1790 годы в церкви существовал придел в честь Рождества Пророка и Крестителя Иоанна, возведенный при строителе Серапионе. К началу XIX века Покровская церковь обветшала, и было принято решение построить новую Свято-Духовскую церковь, куда затем перенесли Иоанновский придел.

Первая Божественная литургия после восстановления храма состоялась на праздник Покрова в 2004 году.