Diese Kirche befand sich zwischen der Kasaner Kathedrale und der Kirche der Herabkunft des Heiligen Geistes auf die Apostel. Ihr Bau wurde in den Jahren 1752-1754 unter der Leitung des Bauleiters Pafnutij durchgeführt, der hier begraben wurde. In der Zeit von 1780 bis 1790 gab es in der Kirche eine Kapelle zu Ehren der Geburt des Propheten und Täufers Johannes, die unter dem Bauleiter Serapion errichtet wurde. Zu Beginn des 19. Jahrhunderts war die Pokrowskaja-Kirche baufällig, und es wurde beschlossen, eine neue Heilig-Geist-Kirche zu bauen, in die dann die Johanneskapelle verlegt wurde.

Die erste Göttliche Liturgie nach der Wiederherstellung der Kirche fand am Fest der Schutzherrin im Jahr 2004 statt.