История Благовещенской (Воскресенской) церкви на Московской улице тесно связана с Благовещенским и Воскресенским соборами, которые существовали в Курске на Красной площади почти до конца XVIII века. После их закрытия из-за ветхости, новая двухэтажная Благовещенская церковь, построенная в 1801-1809 годах, стала преемницей этих древних храмов и хранительницей их ценностей. Среди них: серебряный крест с частицами святых мощей, подаренный царем Алексеем Михайловичем Курскому Воскресенскому собору; древняя икона Божией Матери "Живоносный Источник"; старинный образ Воскресения Христова; иконы из Благовещенского и Воскресенского соборов, использованные в иконостасах нижнего и верхнего этажей; колокола обоих соборов и другие реликвии.

Церковь представляет собой двухэтажное кирпичное здание с одной главой, выполненное в классическом стиле. В основе композиции лежит тип центрического храма "триконх", где три полукруглые апсиды примыкают к четверику подкупольного объема с севера, востока и юга. Это достаточно редкое явление для России, но распространенное в храмовом зодчестве Армении и Грузии с VI века. Центральная часть выполнена по типу восьмерик на четверике, с западной стороны которой примыкает средний неф под четырехскатной крышей, увенчанной двухярусной колокольней. В нижнем храме церкви было два престола: Благовещенский и великомученицы Параскевы Пятницы (освящен в 1801 году), а в верхнем, Успения Богородицы (освящен в 1802 году).

В 1898 году при церкви открыли церковноприходскую школу для мальчиков, которая просуществовала до 1906 года. На ее месте в том же году на средства инженера Конопатова была построена новая двухэтажная кирпичная церковноприходская школа для девочек. 20 ноября 1934 года церковь была закрыта, здание подверглось разрушению в годы Великой Отечественной войны и значительным реконструкциям в 1930-х и 1940-х годах.

Сегодня в обоих зданиях, соединенных современным переходом, располагается музыкальное училище. От Благовещенской церкви сохранились восточная апсида и центральный подкупольный объем в двух уровнях, окруженные современными пристройками училища.