Die Geschichte der Verkündigungskirche (Auferstehungskirche) in der Moskauer Straße ist eng verbunden mit den Verkündigungs- und Auferstehungskirchen, die bis fast zum Ende des 18. Jahrhunderts auf dem Roten Platz in Kursk existierten. Nach ihrer Schließung aufgrund von Verfall wurde die neue zweigeschossige Verkündigungskirche, die von 1801 bis 1809 erbaut wurde, zur Nachfolgerin dieser alten Tempel und Bewahrerin ihrer Werte. Dazu gehören: ein silbernes Kreuz mit Teilen heiliger Reliquien, das von Zar Alexei Michailowitsch der Auferstehungskirche in Kursk geschenkt wurde; das alte Ikone der Gottesmutter „Lebensspendende Quelle“; das antike Bild der Auferstehung Christi; Ikonen aus den Verkündigungs- und Auferstehungskirchen, die in den Ikonostasen der unteren und oberen Etagen verwendet wurden; die Glocken beider Kirchen und andere Reliquien.

Die Kirche ist ein zweigeschossiges Ziegelgebäude mit einer Kuppel, das im klassischen Stil ausgeführt ist. Die Komposition basiert auf dem Typ des zentralen Tempels „Trikonch“, bei dem drei halbrunde Apsiden an den quadratischen Raum unter der Kuppel von Norden, Osten und Süden angrenzen. Dies ist ein relativ seltenes Phänomen für Russland, aber in der Kirchenarchitektur Armeniens und Georgiens seit dem 6. Jahrhundert verbreitet. Der zentrale Teil ist im Typ des Achtwinkels auf dem Quadrat ausgeführt, an dessen Westseite das Mittelschiff unter einem vierseitigen Dach anschließt, das mit einem zweigeschossigen Glockenturm gekrönt ist. Im unteren Tempel der Kirche gab es zwei Altäre: den Verkündigungsaltar und den Altar der heiligen Märtyrerin Paraskeva Freitag (geweiht im Jahr 1801), und im oberen, der der Himmelfahrt der Gottesmutter (geweiht im Jahr 1802).

Im Jahr 1898 wurde an der Kirche eine Kirchenschule für Jungen eröffnet, die bis 1906 bestand. An ihrer Stelle wurde im selben Jahr mit Mitteln des Ingenieurs Konopatov eine neue zweigeschossige Ziegel-Kirchenschule für Mädchen erbaut. Am 20. November 1934 wurde die Kirche geschlossen, das Gebäude wurde während des Zweiten Weltkriegs zerstört und erfuhr in den 1930er und 1940er Jahren erhebliche Rekonstruktionen.

Heute befinden sich in beiden Gebäuden, die durch einen modernen Übergang verbunden sind, eine Musikschule. Von der Verkündigungskirche sind die östliche Apsis und der zentrale Raum unter der Kuppel in zwei Ebenen erhalten geblieben, umgeben von modernen Anbauten der Schule.