Слободско-Благовещенский храм был основан в 1619 году. К концу XIX века в его приходе насчитывалось 344 двора с населением 2829 человек. В 1641 году Благовещенск получил статус посада и включал 46 лучших оброчных дворов. К концу XVII века здесь было 53 двора, 45 амбаров и три церкви: церковь в честь Флора и Лаврентия, построенная в 1647 году; шатровая Благовещенская церковь, возведенная в 1664 году, и девятиглавая Преображенская церковь, построенная в 1683 году.

В июле 1806 года церкви Благовещенская и Преображенская были уничтожены молнией. В период с 1807 по 1817 годы на их месте возвели новую каменную церковь. Это было двухэтажное пятиглавое здание с четырьмя престолами: Преображенским, Петропавловским, а также нижними Благовещенским и Евдокиевским. Церковь была окружена оградой из чугунного фигурного литья.

В 1929 году храм закрыли, и его помещения частично использовались как клуб, пекарня и магазин. После пожара 1962 года клуб окончательно переместился в соседнее здание деревянной Александро-Невской церкви. В настоящее время часть храма передана верующим и используется для проведения служб. Прихожане занимаются реконструкцией здания.