La iglesia Slobodko-Blagoveshchensk fue fundada en 1619. A finales del siglo XIX, su parroquia contaba con 344 casas y una población de 2829 personas. En 1641, Blagoveshchensk recibió el estatus de asentamiento e incluía 46 de las mejores casas de tributo. A finales del siglo XVII, había 53 casas, 45 graneros y tres iglesias: la iglesia en honor a Flora y Laurencio, construida en 1647; la iglesia de cúpula de Blagoveshchensk, erigida en 1664, y la iglesia de la Transfiguración, de nueve cúpulas, construida en 1683.

En julio de 1806, las iglesias de Blagoveshchensk y Transfiguración fueron destruidas por un rayo. Entre 1807 y 1817, se construyó una nueva iglesia de piedra en su lugar. Era un edificio de dos pisos con cinco cúpulas y cuatro altares: el de la Transfiguración, el de San Pedro y San Pablo, así como los inferiores de Blagoveshchensk y Evdokiya. La iglesia estaba rodeada por una cerca de fundición de hierro decorativa.

En 1929, la iglesia fue cerrada y sus instalaciones se utilizaron parcialmente como club, panadería y tienda. Después del incendio de 1962, el club se trasladó definitivamente al edificio vecino de la iglesia de madera de Alexander Nevsky. Actualmente, parte de la iglesia ha sido devuelta a los creyentes y se utiliza para la celebración de servicios. Los feligreses están llevando a cabo la reconstrucción del edificio.