L'église Slobodko-Blagoveshchensk a été fondée en 1619. À la fin du XIXe siècle, sa paroisse comptait 344 foyers avec une population de 2829 personnes. En 1641, Blagoveshchensk a obtenu le statut de ville et comprenait 46 des meilleures maisons de loyer. À la fin du XVIIe siècle, il y avait 53 foyers, 45 granges et trois églises : l'église en l'honneur de Flore et Laurent, construite en 1647 ; l'église à coupoles de Blagoveshchensk, érigée en 1664, et l'église de la Transfiguration à neuf coupoles, construite en 1683.

En juillet 1806, les églises de Blagoveshchensk et de la Transfiguration ont été détruites par la foudre. Entre 1807 et 1817, une nouvelle église en pierre a été construite à leur place. C'était un bâtiment à deux étages avec cinq coupoles et quatre autels : celui de la Transfiguration, de Saint-Pierre et Saint-Paul, ainsi que les autels inférieurs de Blagoveshchensk et d'Evdokiya. L'église était entourée d'une clôture en fonte décorative.

En 1929, l'église a été fermée et ses locaux ont été partiellement utilisés comme club, boulangerie et magasin. Après l'incendie de 1962, le club a été définitivement transféré dans le bâtiment voisin de l'église en bois d'Alexandre-Nevski. Actuellement, une partie de l'église a été restituée aux croyants et est utilisée pour des services. Les paroissiens s'occupent de la reconstruction du bâtiment.