Die Slobodko-Blagoweschtschensk-Kirche wurde 1619 gegründet. Bis zum Ende des 19. Jahrhunderts zählte ihre Gemeinde 344 Höhlen mit einer Bevölkerung von 2829 Menschen. 1641 erhielt Blagoweschtschensk den Status einer Stadt und umfasste 46 der besten Pachtstellen. Bis zum Ende des 17. Jahrhunderts gab es hier 53 Höhlen, 45 Scheunen und drei Kirchen: die Kirche zu Ehren von Flor und Laurentius, die 1647 erbaut wurde; die Zeltkirche von Blagoweschtschensk, die 1664 errichtet wurde, und die neungeschöpfte Verklärungskirche, die 1683 gebaut wurde.

Im Juli 1806 wurden die Blagoweschtschensk- und Verklärungskirche durch einen Blitzschlag zerstört. Von 1807 bis 1817 wurde an ihrer Stelle eine neue Steinkirche erbaut. Es war ein zweigeschossiges, fünfkuppeliges Gebäude mit vier Altären: dem Verklärung, dem Peter und Paul, sowie den unteren Blagoweschtschensk- und Eudokim-Altären. Die Kirche war von einem Zaun aus gusseisernem Figuren-Guss umgeben.

1929 wurde die Kirche geschlossen, und ihre Räumlichkeiten wurden teilweise als Klub, Bäckerei und Geschäft genutzt. Nach dem Brand im Jahr 1962 wurde der Klub endgültig in das benachbarte Gebäude der hölzernen Alexander-Newski-Kirche verlegt. Derzeit ist ein Teil der Kirche an die Gläubigen übergeben und wird für Gottesdienste genutzt. Die Gemeindemitglieder beschäftigen sich mit der Rekonstruktion des Gebäudes.