Освящение церкви произошло в 1838 году. Внешне она выглядит как одноэтажная ротонда с четырьмя двухколонными портиками, расположенными крестообразно. Церковь на кладбище была возведена по инициативе титулярного советника Дмитрия Войнова, а её внутреннее убранство создавал его сын, коллежский советник Матвей Войнов.

С 1839 года Всехсвятская церковь была приписана к Тюменской Покровской церкви. Штатного причта не было, за исключением старосты, который ухаживал за церковью. Богослужения проводились редко. В 1884 году кладбище, где находилась церковь, было закрыто для захоронений и долго оставалось без присмотра, подвергаясь расхищению. Порядок был наведен лишь в 1908 году.

С приходом советской власти и после издания декрета 1918 года о разделении церкви и государства, храм Всех Святых, как и другие религиозные учреждения, должен был зарегистрироваться как религиозная община. В период антирелигиозных гонений из церкви изъяли более 12 кг серебряной утвари и два колокола весом 96 кг.

В 1930 году все культовые здания в Тюмени, кроме Всехсвятской церкви, были закрыты. Храм планировали отдать под школу, но эти планы не осуществились, и церковь продолжала функционировать, оставаясь единственным местом общей молитвы в городе.

Первым церковным старостой при советской власти стал Андрей Григорьевич Бояринцев, а церковный совет возглавлял протоиерей Николай Протопопов. В период репрессий отец Николай и его супруга Лукия были лишены избирательных прав, а сам Николай был арестован и репрессирован, скончавшись в 1932 году. В 1989 году он был реабилитирован посмертно. С 1933 по 1937 год общину возглавлял Михаил Яковлевич Ханжин, а священником был о. Диоскор Татищев. Оба были осуждены и расстреляны.

В годы "ежовщины" церковь подверглась давлению обновленцев и была закрыта с 1940 по октябрь 1941 года. Внешне она почти не пострадала, но крест был снят. В начале 1942 года разрешили проводить богослужения, крест был изготовлен на заводе и установлен на праздник Крещения. В храме установили иконостас из разрушенной церкви села Заводоуспенка. Во время войны средства, собранные в храме, распределялись на фронт, обновление храма и другие нужды.

Первым организатором восстановления храма был священник Александр Сычугов, который позже стал его настоятелем. В храме служили также отец Никифор и игумен Игнатий, прошедшие ссылку и каторгу. В 1940-1950-е годы служил священник Матфей Пахомов, награжденный за усердное служение. После войны настоятелями были протоиереи Трофим Гончаров, Иоанн Шиприкевич, Александр Кузнецов и другие.

В 1980-е годы был построен каменный пристрой с крестильней, где появилась первая в Тюмени купель для полного погружения. Здесь же разместили место для продажи свечей и церковной утвари. В 2002 году пристрой был признан соответствующим стилю храмового классицизма. Были построены просфорня, ризная и прачечная.

В рамках подготовки к тысячелетию Крещения Руси в храме проводились ремонтные работы. Игумен Евтихий Курочкин инициировал реставрацию и замену иконостаса. Новый иконостас изготовили в Омске, а старый перевезли в Абалакский монастырь. Также заменили крышу храма и установили новый крест.

В 1997 году в храме открыли детскую Воскресную школу и библиотеку. В 2004 году завершилось строительство колокольни, где начал работу Молодежный центр.

В январе 2000 года за храмом закрепили окормление храма святой великомученицы Екатерины в селе Созоново. С 2006 года к храму приписан храм святого князя Александра Невского при Тюменском юридическом институте МВД России, а с 2007 года, храм святого князя Димитрия Донского.