Die Weihe der Kirche fand 1838 statt. Äußerlich sieht sie aus wie eine einstöckige Rotunde mit vier zweisäuligen Portiken, die kreuzförmig angeordnet sind. Die Kirche auf dem Friedhof wurde auf Initiative des Titularrates Dmitri Woinow errichtet, und ihre innere Ausstattung gestaltete sein Sohn, der Kollegialrat Matwej Woinow.

Seit 1839 war die Allerheiligsten-Kirche der Tjumen Pokrovskaja Kirche zugeordnet. Es gab keinen ständigen Klerus, außer dem Vorsteher, der sich um die Kirche kümmerte. Gottesdienste fanden selten statt. 1884 wurde der Friedhof, auf dem sich die Kirche befand, für Beisetzungen geschlossen und blieb lange unbewacht, was zu Plünderungen führte. Ordnung wurde erst 1908 wiederhergestellt.

Mit dem Kommen der sowjetischen Macht und nach der Veröffentlichung des Dekrets von 1918 über die Trennung von Kirche und Staat musste die Allerheiligen-Kirche, wie auch andere religiöse Einrichtungen, sich als religiöse Gemeinschaft registrieren lassen. Während der antireligiösen Verfolgungen wurden aus der Kirche mehr als 12 kg silbernes Geschirr und zwei Glocken mit einem Gewicht von 96 kg beschlagnahmt.

Im Jahr 1930 wurden alle Kultgebäude in Tjumen, außer der Allerheiligen-Kirche, geschlossen. Der Tempel sollte als Schule genutzt werden, aber diese Pläne wurden nicht verwirklicht, und die Kirche funktionierte weiter und blieb der einzige Ort gemeinsamer Gebete in der Stadt.

Der erste Kirchenvorsteher unter der sowjetischen Herrschaft wurde Andrei Grigorjewitsch Bojarincew, und der Kirchenrat wurde von Protopriester Nikolai Protopopow geleitet. In der Zeit der Repressionen wurden Vater Nikolai und seine Frau Lukija ihrer Wahlrechte beraubt, und Nikolai selbst wurde verhaftet und repressiert, er starb 1932. 1989 wurde er posthum rehabilitiert. Von 1933 bis 1937 wurde die Gemeinde von Michail Jakowlewitsch Chanzhin geleitet, und der Priester war o. Dioskor Tatischew. Beide wurden verurteilt und erschossen.

In den Jahren der "Jeschowka" wurde die Kirche dem Druck der Erneuerer ausgesetzt und von 1940 bis Oktober 1941 geschlossen. Äußerlich wurde sie kaum beschädigt, aber das Kreuz wurde abgenommen. Anfang 1942 wurde es erlaubt, Gottesdienste abzuhalten, das Kreuz wurde in einer Fabrik hergestellt und zum Fest der Taufe aufgestellt. Im Tempel wurde ein Ikonostas aus der zerstörten Kirche des Dorfes Sawodouspenskoje installiert. Während des Krieges wurden die im Tempel gesammelten Mittel an die Front, zur Renovierung des Tempels und für andere Bedürfnisse verteilt.

Der erste Organisator der Wiederherstellung des Tempels war der Priester Alexander Sychugow, der später sein Vorsteher wurde. Auch die Väter Nikifor und Igumen Ignatij, die Verbannung und Zwangsarbeit durchgemacht hatten, dienten im Tempel. In den 1940er und 1950er Jahren diente der Priester Matfej Pachomow, der für seinen fleißigen Dienst ausgezeichnet wurde. Nach dem Krieg waren die Vorsteher Protopriester Trofim Gontscharow, Ioann Shiprikewitsch, Alexander Kuznetsov und andere.

In den 1980er Jahren wurde ein steinernes Nebengebäude mit einer Taufkapelle errichtet, wo die erste Taufstelle für vollständiges Eintauchen in Tjumen entstand. Hier wurde auch ein Verkaufsort für Kerzen und kirchliches Geschirr eingerichtet. Im Jahr 2002 wurde das Nebengebäude als stilgerecht im Tempelklassizismus anerkannt. Es wurden eine Prosfornia, eine Sakristei und eine Wäscherei gebaut.

Im Rahmen der Vorbereitungen zum Jahrtausend der Taufe der Rus wurden im Tempel Renovierungsarbeiten durchgeführt. Igumen Jewtichij Kurotschkin initiierte die Restaurierung und den Austausch des Ikonostases. Der neue Ikonostas wurde in Omsk hergestellt, und der alte wurde ins Abalak-Kloster gebracht. Auch das Dach der Kirche wurde ersetzt und ein neues Kreuz installiert.

Im Jahr 1997 wurde im Tempel eine Kinder-Wochenendschule und eine Bibliothek eröffnet. Im Jahr 2004 wurde der Bau des Glockenturms abgeschlossen, wo ein Jugendzentrum eingerichtet wurde.

Im Januar 2000 wurde die Seelsorge der Kirche der heiligen Großmärtyrerin Katharina im Dorf Sozonowo der Kirche zugewiesen. Seit 2006 ist die Kirche des heiligen Fürsten Alexander Newski am Tjumen Juristischen Institut des Innenministeriums Russlands der Kirche zugeordnet, und seit 2007 die Kirche des heiligen Fürsten Dmitri Donskoi.