L'édification de l'église a eu lieu en 1838. Extérieurement, elle ressemble à une rotonde de plain-pied avec quatre portiques à deux colonnes disposés en croix. L'église au cimetière a été construite à l'initiative du conseiller titulaire Dmitri Voïnov, et son aménagement intérieur a été réalisé par son fils, le conseiller collégial Matveï Voïnov.

Depuis 1839, l'église de Tous les Saints a été rattachée à l'église de la Protection de Tyumen. Il n'y avait pas de clergé permanent, à l'exception d'un ancien qui s'occupait de l'église. Les services religieux étaient rares. En 1884, le cimetière où se trouvait l'église a été fermé aux enterrements et est resté longtemps sans surveillance, subissant des pillages. L'ordre n'a été rétabli qu'en 1908.

Avec l'arrivée du pouvoir soviétique et après la publication du décret de 1918 sur la séparation de l'église et de l'État, l'église de Tous les Saints, comme d'autres institutions religieuses, devait s'enregistrer en tant que communauté religieuse. Pendant la période de persécution antireligieuse, plus de 12 kg d'argenterie et deux cloches pesant 96 kg ont été confisqués à l'église.

En 1930, tous les bâtiments cultuels à Tyumen, à l'exception de l'église de Tous les Saints, ont été fermés. L'église devait être transformée en école, mais ces plans ne se sont pas réalisés, et l'église a continué à fonctionner, restant le seul lieu de prière commune dans la ville.

Le premier ancien de l'église sous le pouvoir soviétique était Andreï Grigorievitch Boyarintsev, et le conseil de l'église était dirigé par le prêtre Nicolas Protopopov. Pendant la période des répressions, le père Nicolas et sa femme Loukia ont été privés de leurs droits électoraux, et Nicolas lui-même a été arrêté et réprimé, décédant en 1932. En 1989, il a été réhabilité à titre posthume. De 1933 à 1937, la communauté a été dirigée par Mikhaïl Yakovlevitch Kanjin, et le prêtre était le père Dioscor Tatichev. Tous deux ont été condamnés et exécutés.

Pendant les années de la "terreur de Yezhov", l'église a subi la pression des rénovateurs et a été fermée de 1940 à octobre 1941. Extérieurement, elle a peu souffert, mais la croix a été enlevée. Au début de 1942, il a été permis de tenir des services religieux, la croix a été fabriquée à l'usine et installée à la fête de l'Épiphanie. Un iconostase provenant d'une église détruite du village de Zavodouspenskoe a également été installé dans l'église. Pendant la guerre, les fonds collectés dans l'église étaient répartis pour le front, la restauration de l'église et d'autres besoins.

Le premier organisateur de la restauration de l'église était le prêtre Alexandre Sychougov, qui est devenu plus tard son recteur. L'église a également été servie par le père Nikifor et l'igoumène Ignat, qui ont subi l'exil et le bagne. Dans les années 1940-1950, le prêtre Matfeï Pakhomov, récompensé pour son service assidu, a officié. Après la guerre, les recteurs étaient les proto-prêtres Trofim Gontcharov, Ioann Shiprikievitch, Alexandre Kouznetsov et d'autres.

Dans les années 1980, une annexe en pierre avec un baptistère a été construite, où est apparue la première cuve pour immersion complète à Tyumen. Un espace pour la vente de bougies et d'objets religieux a également été aménagé ici. En 2002, l'annexe a été reconnue comme conforme au style du classicisme ecclésiastique. Des locaux pour la préparation des prosphores, des vêtements liturgiques et une buanderie ont été construits.

Dans le cadre des préparatifs pour le millénaire du baptême de la Russie, des travaux de réparation ont été réalisés dans l'église. L'igoumène Evthykh Kourotchkin a initié la restauration et le remplacement de l'iconostase. Un nouvel iconostase a été fabriqué à Omsk, et l'ancien a été transporté au monastère d'Abalak. Le toit de l'église a également été remplacé et une nouvelle croix a été installée.

En 1997, une école du dimanche pour enfants et une bibliothèque ont été ouvertes dans l'église. En 2004, la construction du clocher a été achevée, où un centre de jeunesse a commencé à fonctionner.

En janvier 2000, l'église a été assignée à la tutelle de l'église de la sainte grande martyre Catherine dans le village de Sozonovo. Depuis 2006, l'église est rattachée à l'église du saint prince Alexandre Nevski à l'Institut juridique de Tyumen du ministère de l'Intérieur de la Russie, et depuis 2007, à l'église du saint prince Dimitri Donskoï.