La consagración de la iglesia tuvo lugar en 1838. Exteriormente, se asemeja a una rotonda de un solo piso con cuatro pórticos de dos columnas dispuestos en forma de cruz. La iglesia en el cementerio fue construida por iniciativa del consejero titular Dmitry Voynov, y su decoración interior fue realizada por su hijo, el consejero de estado Matvey Voynov.

Desde 1839, la iglesia de Todos los Santos fue anexada a la iglesia de la Protección de Tyumen. No había clérigos permanentes, excepto el anciano, que cuidaba de la iglesia. Los servicios religiosos se realizaban raramente. En 1884, el cementerio donde se encontraba la iglesia fue cerrado para entierros y permaneció desatendido durante mucho tiempo, sufriendo saqueos. El orden fue restablecido solo en 1908.

Con la llegada del poder soviético y tras la emisión del decreto de 1918 sobre la separación de la iglesia y el estado, el templo de Todos los Santos, al igual que otras instituciones religiosas, debía registrarse como comunidad religiosa. Durante el período de persecuciones antirreligiosas, se confiscaron más de 12 kg de utensilios de plata y dos campanas que pesaban 96 kg.

En 1930, todos los edificios de culto en Tyumen, excepto la iglesia de Todos los Santos, fueron cerrados. Se planeaba destinar el templo a una escuela, pero esos planes no se llevaron a cabo, y la iglesia continuó funcionando, siendo el único lugar de oración común en la ciudad.

El primer anciano de la iglesia bajo el poder soviético fue Andrey Grigorievich Boyarintsev, y el consejo de la iglesia fue presidido por el protoiereo Nikolai Protopopov. Durante el período de represiones, el padre Nikolai y su esposa Lukiya fueron despojados de sus derechos electorales, y Nikolai fue arrestado y represaliado, falleciendo en 1932. En 1989, fue rehabilitado póstumamente. Desde 1933 hasta 1937, la comunidad fue dirigida por Mikhail Yakovlevich Kanjin, y el sacerdote fue el padre Dioscoros Tatishev. Ambos fueron condenados y fusilados.

Durante los años de la "Yezhovshchina", la iglesia fue sometida a presión por parte de los renovadores y estuvo cerrada desde 1940 hasta octubre de 1941. Exteriormente, casi no sufrió daños, pero la cruz fue retirada. A principios de 1942, se permitió realizar servicios religiosos, se fabricó una nueva cruz en la fábrica y se instaló en la festividad del Bautismo. En el templo se instaló un iconostasio de la iglesia destruida del pueblo de Zavodouspenka. Durante la guerra, los fondos recaudados en el templo se destinaron al frente, a la renovación del templo y a otras necesidades.

El primer organizador de la restauración del templo fue el sacerdote Alexander Syuchugov, quien más tarde se convirtió en su rector. También sirvieron en el templo el padre Nikifor y el igumen Ignatius, quienes pasaron por el exilio y el trabajo forzado. En las décadas de 1940 y 1950, sirvió el sacerdote Matvey Pakhomov, galardonado por su diligente servicio. Después de la guerra, los rectores fueron los protoiereos Trofim Goncharov, Ioann Shiprikovich, Alexander Kuznetsov y otros.

En la década de 1980, se construyó una extensión de piedra con un baptisterio, donde apareció el primer bautisterio de inmersión completa en Tyumen. Aquí también se estableció un lugar para la venta de velas y utensilios de la iglesia. En 2002, la extensión fue reconocida como acorde al estilo del clasicismo del templo. Se construyeron una panadería, una sacristía y una lavandería.

En el marco de los preparativos para el milenio del Bautismo de Rusia, se llevaron a cabo trabajos de reparación en el templo. El igumen Evthikiy Kurochkin inició la restauración y el reemplazo del iconostasio. Se fabricó un nuevo iconostasio en Omsk, y el antiguo fue trasladado al monasterio de Abalak. También se reemplazó el techo del templo y se instaló una nueva cruz.

En 1997, se abrió una escuela dominical infantil y una biblioteca en el templo. En 2004, se completó la construcción del campanario, donde comenzó a funcionar un centro juvenil.

En enero de 2000, se asignó el cuidado del templo de la santa gran mártir Catalina en el pueblo de Sozonovo. Desde 2006, el templo está anexado al templo del santo príncipe Alexander Nevsky en el Instituto Jurídico de Tyumen del Ministerio del Interior de Rusia, y desde 2007, al templo del santo príncipe Dmitry Donskoy.