Воскресенский храм в деревне Поповка, ныне входящей в состав села Шестихино, строился на протяжении семи лет с 1796 по 1804 год. 25 июня 1804 года состоялось его торжественное освящение. Богослужение провел иеромонах Арсений из Югского Дорофеева монастыря, который также руководил строительством храма. За свои заслуги он был награжден золотым наперсным крестом от императора Александра I. В 1901 году в зимнем приделе трапезной установили два новых резных позолоченных иконостаса, а в 1916 году обновили стенную живопись.

26 марта 1876 года при храме открыли приходскую школу, где обучалось 110 детей. В начале XX века был основан благотворительный приют для крестьянских девочек-сирот.

В 1922 году специальная ликвидационная комиссия изымала церковные ценности из всех храмов.

При советской власти храм продолжал действовать и не был закрыт.