La iglesia de la Resurrección en la aldea de Popovka, que ahora forma parte del pueblo de Shestikhino, se construyó durante siete años desde 1796 hasta 1804. El 25 de junio de 1804 se llevó a cabo su solemne consagración. El servicio religioso fue oficiado por el ieromonje Arsenio del monasterio Dorofeev de Yug, quien también dirigió la construcción de la iglesia. Por sus méritos, fue galardonado con una cruz de oro del emperador Alejandro I. En 1901 se instalaron dos nuevos iconostasios tallados y dorados en la capilla de invierno del comedor, y en 1916 se renovó la pintura mural.

El 26 de marzo de 1876 se abrió una escuela parroquial en la iglesia, donde estudiaban 110 niños. A principios del siglo XX se fundó un refugio benéfico para huérfanas campesinas.

En 1922, una comisión especial de liquidación confiscó los valores eclesiásticos de todas las iglesias.

Durante el poder soviético, la iglesia continuó funcionando y no fue cerrada.