Die Auferstehungskirche im Dorf Popovka, das heute Teil des Dorfes Shestikhino ist, wurde über einen Zeitraum von sieben Jahren von 1796 bis 1804 erbaut. Am 25. Juni 1804 fand die feierliche Weihe statt. Der Gottesdienst wurde von dem Hieromönch Arsenij aus dem Dorofejew-Kloster in Jugsk geleitet, der auch den Bau der Kirche leitete. Für seine Verdienste wurde er mit einem goldenen Brustkreuz vom Kaiser Alexander I. ausgezeichnet. Im Jahr 1901 wurden im Winteraltar der Sakristei zwei neue geschnitzte vergoldete Ikonostasen installiert, und 1916 wurde die Wandmalerei erneuert.

Am 26. März 1876 wurde an der Kirche eine Gemeindeschule eröffnet, in der 110 Kinder unterrichtet wurden. Zu Beginn des 20. Jahrhunderts wurde ein Wohltätigkeitsheim für Waisenkinder aus Bauernfamilien gegründet.

Im Jahr 1922 zog eine spezielle Liquidationskommission kirchliche Werte aus allen Kirchen ein.

Unter der sowjetischen Herrschaft blieb die Kirche aktiv und wurde nicht geschlossen.