Церковь святого равноапостольного князя Владимира была пристроена к северной стороне Успенского собора. В 1554 году, по инициативе вдовы князя Владимира Ивановича, Марии Ивановны из рода Оболенских, над его могилой была возведена церковь во имя равноапостольного князя Владимира. Впоследствии она стала усыпальницей князей Воротынских. Строительство этого храма вызвало недовольство Ивана Грозного, который упрекнул игумена Козьму и братию за то, что над Воротынским возводится церковь, а над чудотворцем нет. Хотя в то время сооружение храмов над могилами частных лиц не было распространенной практикой, монастырские власти разрешили строительство, так как князь и его жена делали значительные пожертвования в Кирилло-Белозерский монастырь. В 1554 году вдова князя передала монастырю село Тереботунь в Бежецком Верхе, восемь деревень и две пустоши.

Церковь Владимира представляет собой небольшой бесстолпный храм с уникальной системой ступенчато повышающихся арочек. Внешнее оформление храма перекликается с декором Успенского собора, включая три яруса кокошников и пояса каменного узорочья. Первоначальный облик храма был изменен: в XVIII веке его покрыли трехскатной крышей, маленькие арочные окна заменили на большие прямоугольные, а вход с северной стороны был уничтожен. Луковичная глава храма покрыта деревянным лемехом, поверх которого нанесено оцинкованное железо для лучшей сохранности. На кованном подзоре, окружающем главу снизу, имеется надпись о реконструкции главы в 1631 году. В 1997 году, к 600-летию Кирилло-Белозерского монастыря, глава и подзор были отреставрированы.