L'église de saint Vladimir, prince égal aux apôtres, a été ajoutée au côté nord de la cathédrale de l'Assomption. En 1554, à l'initiative de la veuve du prince Vladimir Ivanovitch, Maria Ivanovna de la famille Obolensky, une église a été érigée sur sa tombe au nom du prince égal aux apôtres Vladimir. Par la suite, elle est devenue la sépulture des princes Vorotynsky. La construction de ce temple a suscité le mécontentement d'Ivan le Terrible, qui a reproché à l'igoumène Kozma et à la fraternité le fait qu'une église soit construite au-dessus de Vorotynsky, alors qu'il n'y en avait pas pour le miracle. Bien qu'à l'époque, la construction de temples au-dessus des tombes de particuliers ne soit pas une pratique courante, les autorités monastiques ont autorisé la construction, car le prince et sa femme faisaient d'importantes donations au monastère Kirillo-Belozersky. En 1554, la veuve du prince a transféré au monastère le village de Terebotun dans la région de Bezhetsk, huit villages et deux friches.

L'église de Vladimir est un petit temple sans colonnes avec un système unique d'arcades en gradins. La décoration extérieure du temple résonne avec le décor de la cathédrale de l'Assomption, y compris trois niveaux de kokoshniks et des ceintures de motifs en pierre. L'aspect original du temple a été modifié : au XVIIIe siècle, il a été recouvert d'un toit à trois pentes, les petites fenêtres en arc ont été remplacées par de grandes fenêtres rectangulaires, et l'entrée du côté nord a été détruite. La coupole en bulbe du temple est recouverte de planches de bois, sur lesquelles un fer galvanisé a été appliqué pour une meilleure conservation. Sur le soubassement en fer forgé entourant la coupole en bas, il y a une inscription sur la reconstruction de la coupole en 1631. En 1997, pour le 600e anniversaire du monastère Kirillo-Belozersky, la coupole et le soubassement ont été restaurés.