Die Kirche des heiligen gleichapostolischen Fürsten Wladimir wurde an die Nordseite der Uspenski-Kathedrale angebaut. Im Jahr 1554, auf Initiative der Witwe des Fürsten Wladimir Ivanowitsch, Maria Ivanowna aus dem Geschlecht der Obolenskis, wurde über seinem Grab eine Kirche im Namen des gleichapostolischen Fürsten Wladimir errichtet. Später wurde sie zur Grabstätte der Fürsten Worotynski. Der Bau dieser Kirche erregte das Missfallen von Iwan dem Schrecklichen, der dem Abt Kosma und der Bruderschaft vorwarf, dass über Worotynski eine Kirche errichtet werde, während über den Wundertäter keine. Obwohl zu dieser Zeit der Bau von Kirchen über den Gräbern privater Personen keine verbreitete Praxis war, erlaubten die Klosterbehörden den Bau, da der Fürst und seine Frau bedeutende Spenden an das Kirillo-Belozerski-Kloster machten. Im Jahr 1554 übergab die Witwe des Fürsten dem Kloster das Dorf Terabotun in Bezhezkij Verch, acht Dörfer und zwei Ödland.

Die Kirche Wladimir ist ein kleiner säulenloser Tempel mit einem einzigartigen System von stufenartig ansteigenden Bögen. Die äußere Gestaltung des Tempels korrespondiert mit der Dekoration der Uspenski-Kathedrale, einschließlich drei Ebenen von Kokoschniks und einem Gürtel aus steinernen Ornamenten. Das ursprüngliche Erscheinungsbild des Tempels wurde verändert: Im 18. Jahrhundert wurde er mit einem dreigeschossigen Dach bedeckt, kleine Bogenfenster wurden durch große rechteckige ersetzt, und der Eingang von der Nordseite wurde zerstört. Die Zwiebelkuppel des Tempels ist mit Holzschindeln bedeckt, über die verzinktes Eisen für besseren Schutz aufgebracht wurde. Auf dem geschmiedeten Unterbau, der die Kuppel von unten umgibt, befindet sich eine Inschrift über die Rekonstruktion der Kuppel im Jahr 1631. Im Jahr 1997, zum 600. Jahrestag des Kirillo-Belozerski-Klosters, wurden die Kuppel und der Unterbau restauriert.