La iglesia del santo príncipe igual a los apóstoles Vladimir fue añadida al lado norte de la catedral de la Asunción. En 1554, por iniciativa de la viuda del príncipe Vladimir Ivanovich, María Ivanovna de la familia Obolensky, se construyó una iglesia en su tumba en honor al príncipe igual a los apóstoles Vladimir. Posteriormente, se convirtió en la sepultura de los príncipes Vorotynsky. La construcción de este templo provocó el descontento de Iván el Terrible, quien reprochó al igumen Kozma y a la hermandad por construir una iglesia sobre Vorotynsky, mientras que no había ninguna sobre el milagroso. Aunque en ese momento la construcción de templos sobre las tumbas de personas privadas no era una práctica común, las autoridades del monasterio permitieron la construcción, ya que el príncipe y su esposa hicieron significativas donaciones al monasterio Kirillo-Belozersky. En 1554, la viuda del príncipe cedió al monasterio la aldea de Terabotun en Bezhetskoye Verkh, ocho aldeas y dos despoblados.

La iglesia de Vladimir es un pequeño templo sin columnas con un sistema único de arcos que aumentan escalonadamente. La decoración exterior del templo se relaciona con el decorado de la catedral de la Asunción, incluyendo tres niveles de kokoshniks y frisos de piedra decorativa. La apariencia original del templo fue alterada: en el siglo XVIII se cubrió con un techo a tres aguas, las pequeñas ventanas arqueadas fueron reemplazadas por grandes rectangulares, y la entrada del lado norte fue destruida. La cúpula bulbosa del templo está cubierta con tablones de madera, sobre los cuales se aplicó hierro galvanizado para una mejor conservación. En el zócalo forjado que rodea la cúpula por debajo, hay una inscripción sobre la reconstrucción de la cúpula en 1631. En 1997, para el 600 aniversario del monasterio Kirillo-Belozersky, la cúpula y el zócalo fueron restaurados.