2 февраля 1677 года по указу патриарха Иоакима в монастыре началось строительство каменного Успенского собора, за которым следил игумен Евфимий. Церковь Успения Пресвятой Богородицы в Дудином монастыре была возведена с приделом Николая Чудотворца. К 1764 году, во время секуляризации церковных земель Екатериной II, монастырь, где оставалось лишь 6 монахов, был закрыт. Успенская церковь стала приходским храмом села Подъяблонного Горбатовского уезда, находящегося неподалеку. К началу XIX века монастырский ансамбль был почти разрушен, но прихожане поддерживали Успенскую церковь. В 1820-е годы на средства прихода отремонтировали её кровлю, заменив деревянную на железную, и капитально перестроили трапезную, укрепив её своды двумя столбами.

В конце XIX века колокольня Дудина монастыря привлекла внимание архитектора Л.В. Даля своей архаичной архитектурой. Он сделал акварель с её изображением и обмеры, которые позже опубликовала Императорская Археологическая комиссия. В начале ХХ века монастырский ансамбль стал восприниматься как памятник древности, достойный сохранения. В 1910-1912 годах под руководством нижегородского архитектора Леонида Дмитриевича Агафонова были проведены ремонтно-реставрационные работы Успенского собора, и восстановлен его древний иконостас.

Двухпрестольный каменный Успенский храм традиционен по своему объёмно-пространственному решению: двухъярусный четверик основного объёма перекрыт сводом, с востока завершён трёхапсидным алтарём, а с запада к нему примыкает вытянутая трапезная под скатной кровлей. Фланги четверика выделены лопатками и завершены полукруглыми закомарами, в верхней части проходит профилированный венчающий карниз. Прямоугольные окна лишены декоративных обрамлений. Лаконичность архитектурного облика и мощные контрфорсы создают ощущение монолитности церкви.