Самое раннее упоминание о церкви датируется 1679 годом, когда в переписных книгах рядом с Благовещенским собором была упомянута «теплая церковь Усекновения главы святого Иоанна Предтечи с приделом великомученицы Параскевы». Тогда это была еще деревянная постройка. Считается, что каменная церковь была возведена на средства купца Ивана Ширяева из Гороховца. По архитектурным особенностям, технике кладки и декору фасадов, церковь Иоанна Предтечи схожа с церковью Иоанна Лествичника в Никольском монастыре Гороховца, что позволяет датировать её строительство первой четвертью XVIII века.

Церковь Иоанна Предтечи является частью ансамбля Благовещенского монастыря. Она расположена к северу между колокольней и Благовещенским собором, причем её юго-восточный угол почти соприкасается с собором. Церковь завершает монастырскую территорию на северной стороне. Это низкая, протяженная теплая церковь, состоящая из трапезной и апсиды.

Храм является элементом монастырского комплекса. Это низкая протяженная церковь, типичная для теплых храмов, с трехчастной объемно-композиционной структурой. Она имеет некоторые общие элементы декора с главным монастырским храмом, Благовещенским собором, такие как круглые кокошники и декор барабана. Объем апсиды также выполнен в аналогичном стиле.