Die früheste Erwähnung der Kirche datiert auf das Jahr 1679, als in den Steuerbüchern neben der Blagoweschtschenski-Kathedrale die "warme Kirche der Enthauptung des Heiligen Johannes des Täufers mit der Kapelle der heiligen Märtyrerin Paraskeva" erwähnt wurde. Damals war es noch ein Holzbau. Es wird angenommen, dass die steinerne Kirche mit Mitteln des Kaufmanns Ivan Schirjajew aus Gorochowez errichtet wurde. Aufgrund der architektonischen Merkmale, der Mauertechnik und der Fassadendekoration ähnelt die Kirche Johannes des Täufers der Kirche Johannes des Klimmenden im Nikolai-Kloster in Gorochowez, was eine Datierung ihres Baus in die erste Viertel des 18. Jahrhunderts ermöglicht.

Die Kirche Johannes des Täufers ist Teil des Ensembles des Blagoweschtschenski-Klosters. Sie befindet sich im Norden zwischen dem Glockenturm und der Blagoweschtschenski-Kathedrale, wobei ihre südöstliche Ecke fast mit der Kathedrale in Berührung kommt. Die Kirche schließt das Klostergelände auf der Nordseite ab. Es handelt sich um eine niedrige, langgestreckte warme Kirche, die aus dem Speisesaal und der Apsis besteht.

Der Tempel ist ein Element des Klosterkomplexes. Es handelt sich um eine niedrige, langgestreckte Kirche, die typisch für warme Tempel ist, mit einer dreiteiligen volumetrisch-kompositorischen Struktur. Sie weist einige gemeinsame Dekorelemente mit dem Hauptklosterbau, der Blagoweschtschenski-Kathedrale, auf, wie runde Kokoshniki und die Dekoration der Trommel. Das Volumen der Apsis ist ebenfalls im ähnlichen Stil ausgeführt.