La mención más temprana de la iglesia data de 1679, cuando en los libros de registro se mencionó la "iglesia cálida de la Decapitación de la cabeza de San Juan Bautista con la capilla de la gran mártir Paraskeva" cerca de la catedral de la Anunciación. En ese momento, aún era una construcción de madera. Se cree que la iglesia de piedra fue erigida con los fondos del comerciante Iván Shiryayev de Gorokhovets. Por las características arquitectónicas, la técnica de mampostería y la decoración de las fachadas, la iglesia de San Juan Bautista es similar a la iglesia de San Juan Climacus en el monasterio de Nikolsky de Gorokhovets, lo que permite datar su construcción en el primer cuarto del siglo XVIII.

La iglesia de San Juan Bautista es parte del conjunto del monasterio de la Anunciación. Está situada al norte, entre el campanario y la catedral de la Anunciación, y su esquina sureste casi toca la catedral. La iglesia completa el territorio del monasterio en el lado norte. Es una iglesia baja y alargada, compuesta por un refectorio y un ábside.

El templo es un elemento del complejo monástico. Es una iglesia baja y alargada, típica de los templos cálidos, con una estructura volumétrica y compositiva de tres partes. Tiene algunos elementos decorativos en común con el templo principal del monasterio, la catedral de la Anunciación, como los kokoshniks redondos y la decoración del tambor. El volumen del ábside también está realizado en un estilo similar.