В конце XVII века в монастыре началось каменное строительство. В период с 1689 по 1700 годы угличские мастера под руководством игуменьи Елены возвели церковь Богоявления Господня с приделом Смоленской Божией Матери. На нижнем этаже располагалась церковь в честь апостолов Иоанна Богослова и Андрея Первозванного. В 1775 году в соседнем помещении был обустроен придел Иоанна Милостивого и Димитрия Ростовского. Однако в 1840 году, из-за неудобств и темноты, все эти храмы были упразднены и на их месте открыли больницу. В октябре 1853 года после освящения нового Богоявленского собора старая Богоявленская церковь была закрыта. В 1854 году главный престол был освящен в честь Смоленской иконы Божией Матери, а северный придел, в честь Воздвижения Животворящего Креста Господня, который позже был упразднен и стал использоваться как ризничная.

Смоленская церковь представляет собой типичный пятиглавый трапезный храм на подклете, по форме напоминающий церковь Одигитрии Воскресенского монастыря и Введенскую церковь Николо-Улейминского монастыря. Изначально храм имел крыльцо с двумя сходами и шатровую колокольню. В XIX веке крыльцо заменили на новое в классическом стиле с северной стороны, увенчанное шпилем с крестом. С южной стороны на месте крыльца построили небольшую палатку. Во время реставрации 1970-1975 годов ее разобрали, а на месте проема возвели две арки, повторяющие формы западной галереи. Шатровая колокольня стояла на небольшой палатке, от которой сохранилась нижняя часть. Ее разобрали из-за ветхости после постройки новой колокольни у Федоровской церкви. В документах, связанных со строительством церкви в 1689 году, содержатся сведения об утраченной колокольне, которая могла напоминать колокольни церкви Рождества Иоанна Предтечи «на Волге» и Введенской церкви Николо-Улейминского монастыря. Изображений колокольни не сохранилось.

В интерьере храма изначально находился пятиярусный вызолоченный иконостас, росписи отсутствовали. В 1854 году был установлен новый трехъярусный иконостас с позолоченными деталями и красной краской под лак. В него включили многие иконы XVII-XVIII веков. В это время церковь была расписана, в храмовой части появились росписи на тему чудес от Смоленской иконы Божией Матери, которые сейчас утрачены. В Воздвиженском приделе на своде изображена Божия Матерь и стих «О Тебе радуется, благодатная, всякая тварь». Живопись храмовой части, состоящая из небольших клейм в орнаментальных рамках, близка традиционной церковной живописи XVII-XVIII веков.

В храме Смоленской иконы Божией Матери сейчас проживают сестры.