Церковь Сергия Радонежского с трапезной палатой была возведена на территории Ивановского Малого или Горнего монастыря, который входил в Кирилло-Белозерский монастырский комплекс. Изначально Ивановский монастырь находился в подчинении у Успенского, но во второй половине XVI века приобрел некоторую самостоятельность. Некоторые исследователи полагают, что церковь была построена на средства Ивана Грозного и его сыновей. Первое упоминание о ней встречается в монастырской описи 1601 года, где говорится, что "в том же горнем монастыре церковь каменная о двух верхах во имя преподобного Сергия Радонежского теплая с трапезой".

1560 год считается годом постройки церкви, поскольку именно тогда был освящен престол Дионисия Глушицкого, которому посвящен придел. Антиминс от этого престола хранится в Кирилловском музее. В 1594 году произошло повторное освящение престолов церкви и придела, связанное с надстройкой яруса звона, завершавшегося рядом кокошников: по четыре на восточном и западном фасадах и по три на южном и северном. Церковь была увенчана двумя главами, одна из которых находилась над храмом, а другая над приделом.

В период с 1621 по 1635 годы, из-за ухудшения состояния памятника, особенно стен храма, арки звона были заложены, а звонница перенесена на пристроенную к трапезной северную паперть и под восточную стену. В 1997 году, в честь 600-летия монастыря, часть его территории была передана Вологодскому Епархиальному управлению. В 1998 году была зарегистрирована Православная религиозная организация Кирилло-Белозерский мужской епархиальный монастырь.

На сегодняшний день храмы Иоанна Предтечи и Сергия Радонежского переданы действующему монастырю. В церкви Сергия Радонежского богослужения проводятся в летний период.