Die Kirche des Sergius von Radonesch mit dem Speisesaal wurde auf dem Gelände des Ivanowski Klein- oder Oberklosters errichtet, das Teil des Klosterkomplexes Kirillo-Belozerski war. Ursprünglich stand das Ivanowski-Kloster unter der Aufsicht des Uspenski-Klosters, erlangte jedoch in der zweiten Hälfte des 16. Jahrhunderts eine gewisse Unabhängigkeit. Einige Forscher glauben, dass die Kirche mit Mitteln von Iwan dem Schrecklichen und seinen Söhnen erbaut wurde. Die erste Erwähnung findet sich in der Klosterbeschreibung von 1601, wo es heißt, dass "in demselben Oberkloster eine steinerne Kirche mit zwei Türmen im Namen des heiligen Sergius von Radonesch, warm, mit Speisesaal" steht.

Das Jahr 1560 gilt als das Jahr des Kirchenbaus, da zu diesem Zeitpunkt der Altar des Dionysius Glushitsky geweiht wurde, dem die Kapelle gewidmet ist. Der Antimens von diesem Altar wird im Kirillowskij Museum aufbewahrt. Im Jahr 1594 fand eine erneute Weihe der Altäre der Kirche und der Kapelle statt, die mit dem Anbau einer Glockenebene verbunden war, die mit einer Reihe von Kokoschniks abgeschlossen wurde: vier an der östlichen und westlichen Fassade und drei an der südlichen und nördlichen. Die Kirche war mit zwei Kuppeln gekrönt, von denen eine über dem Tempel und die andere über der Kapelle stand.

Im Zeitraum von 1621 bis 1635, aufgrund des schlechten Zustands des Denkmals, insbesondere der Wände des Tempels, wurden die Bögen der Glockenstube zugemauert und die Glockenstube auf die an den Speisesaal angebaute nördliche Vorhalle und unter die östliche Wand verlegt. Im Jahr 1997, anlässlich des 600-jährigen Jubiläums des Klosters, wurde ein Teil seines Territoriums an die Wologda-Eparchie übertragen. Im Jahr 1998 wurde die Orthodoxe Religionsorganisation Kirillo-Belozerski Männliches Eparchialkloster registriert.

Heute sind die Kirchen des Johannes des Täufers und des Sergius von Radonesch an das aktive Kloster übergeben worden. In der Kirche des Sergius von Radonesch finden während der Sommerzeit Gottesdienste statt.