Церковь Рождества Пресвятой Богородицы, построенная из камня в 1767 году, заменила деревянное здание 1564 года. В 1859 году она была обновлена, получив мраморные стены и своды. В 1760-х годах старая церковь Рождества Богородицы была разобрана из-за ветхости. Согласно документам 1763 года, на ее месте была возведена пятиглавая каменная церковь с трапезной, где стены и потолки были покрыты алебастровой штукатуркой, а украшения выполнены лепкой и раскрашены. При церкви находились кладовые, паперть с галереей и каменная лестница, а также деревянный помост с перилами и лестница к гробницам вкладчиков. Церковь просуществовала около ста лет, но в 1860-1863 годах была заменена новой, которая также не сохранилась. Она была разрушена в 1932 году, когда большевики закрыли Ипатьевский монастырь.

В 2008 году было принято решение о воссоздании храма Рождества Пресвятой Богородицы в Ипатьевском монастыре на месте разрушенного. Инициатором выступил президент России Д.А. Медведев, а благословение дал патриарх Алексий II. Открытие и освящение нового храма приурочили к 400-летию восстановления российской государственности. Монастырю требовался просторный храм для ежедневных богослужений, чтобы сохранить уникальные росписи и иконы Троицкого собора.

Воссоздание храма завершилось в 2013 году, как и планировалось. Он был построен в стиле второй половины XIX века на месте снесенного здания, к юго-западу от Троицкого собора.