L'église de la Nativité de la Sainte Vierge, construite en pierre en 1767, a remplacé un bâtiment en bois de 1564. En 1859, elle a été rénovée, recevant des murs et des voûtes en marbre. Dans les années 1760, l'ancienne église de la Nativité de la Vierge a été démolie en raison de sa vétusté. Selon des documents de 1763, à sa place a été érigée une église en pierre à cinq coupoles avec une salle à manger, où les murs et les plafonds étaient recouverts d'un plâtre en albâtre, et les décorations étaient réalisées en stuc et peintes. L'église était accompagnée de greniers, d'un porche avec galerie et d'un escalier en pierre, ainsi que d'une plateforme en bois avec balustrades et d'un escalier menant aux tombes des donateurs. L'église a existé pendant environ cent ans, mais entre 1860 et 1863, elle a été remplacée par une nouvelle, qui n'a également pas survécu. Elle a été détruite en 1932, lorsque les bolcheviks ont fermé le monastère d'Ipatyev.

En 2008, il a été décidé de reconstruire l'église de la Nativité de la Sainte Vierge au monastère d'Ipatyev à l'emplacement de la détruite. L'initiateur était le président de la Russie D.A. Medvedev, et la bénédiction a été donnée par le patriarche Alexis II. L'ouverture et la consécration de la nouvelle église ont été planifiées pour le 400e anniversaire de la restauration de l'État russe. Le monastère avait besoin d'une église spacieuse pour les services quotidiens, afin de préserver les fresques et les icônes uniques de la cathédrale de la Trinité.

La reconstruction de l'église a été achevée en 2013, comme prévu. Elle a été construite dans le style de la seconde moitié du XIXe siècle à l'emplacement du bâtiment démoli, au sud-ouest de la cathédrale de la Trinité.