La Iglesia de la Natividad de la Santísima Virgen, construida de piedra en 1767, reemplazó un edificio de madera de 1564. En 1859 fue renovada, obteniendo paredes y techos de mármol. En la década de 1760, la antigua iglesia de la Natividad de la Virgen fue desmantelada debido a su deterioro. Según documentos de 1763, en su lugar se erigió una iglesia de piedra de cinco cúpulas con refectorio, donde las paredes y techos estaban cubiertos con yeso de alabastro, y las decoraciones eran de estuco y pintadas. Junto a la iglesia había almacenes, un pórtico con galería y una escalera de piedra, así como un estrado de madera con barandillas y una escalera a las tumbas de los donantes. La iglesia existió durante aproximadamente cien años, pero entre 1860 y 1863 fue reemplazada por una nueva, que tampoco se ha conservado. Fue destruida en 1932, cuando los bolcheviques cerraron el monasterio de Ipatiev.

En 2008 se tomó la decisión de recrear la iglesia de la Natividad de la Santísima Virgen en el monasterio de Ipatiev en el lugar del destruido. El iniciador fue el presidente de Rusia D.A. Medvédev, y la bendición fue dada por el patriarca Alexis II. La inauguración y consagración de la nueva iglesia se programó para coincidir con el 400 aniversario de la restauración de la soberanía rusa. El monasterio necesitaba una iglesia espaciosa para los servicios diarios, para preservar las únicas pinturas murales e íconos de la catedral de la Trinidad.

La recreación de la iglesia se completó en 2013, como estaba previsto. Fue construida en el estilo de la segunda mitad del siglo XIX en el lugar del edificio demolido, al suroeste de la catedral de la Trinidad.